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1 pissn / eissn J. Food Hyg. Saf. Vol. 32, No. 3, pp. 199~205 (2017) Journal of Food Hygiene and Safety Available online at 유통식육에서의톡소포자충검출을위한유전자검사법개발 윤한성 서수환 곽효선 주인선 * 식품의약품안전처미생물과 Real-time PCR assay for the Detection of Toxoplasma gondii in Retail Meats: Proof-of-concept Study Han Seong Yun, Soo Hwan Suh, Hyo-Sun Kwak, and In-Sun Joo* Food Microbiology Division, Ministry of Food and Drug Safety, Cheongju, Korea (Received February 20, 2017/Revised March 4, 2017/Accepted April 24, 2017) ABSTRACT - Although many PCR-based assays have been developed, the majority of rapid detection of Toxoplasma gondii in animal and their meat product has been dependent on immunogenic assays. Thus, there is still a need for more reliable PCR based detection method for T. gondii in retail meats. Recently, a 529-bp repeat element that exists in copies per genome of T. gondii genome had been spotlighted for its usefulness as potential detection targers. In this study, the 529-bp repeat element was selected for real-time PCR to detect three types of T. gondii (type I, II and III). A primer pair targeting 82-bp of the 529-bp element detected all three types of T. gondii and showed high level of specificity against 14 different food-borne pathogens as well as 3 protozoan parasites such as Giardia lamblia, Cryptosporidium parvum and Entamoeba histolytica. Application of the new real-time PCR assay in meat samples showed improved detection sensitivity compared to the B1-gene targeted method suggesting potential new target for Toxoplasma gondii screening in retail meats. Key words : Toxoplasma gondii, Real-time PCR, Retail meat 톡소포자충 (Toxoplasma gondii) 은인수공통전염병인톡소포자충증 (Toxoplasmosis) 의원인이며, 핵이있는모든세포에침범할수있는원충으로서전세계적으로널리퍼져있다. 들쥐와사람을포함한대부분의포유동물의중간숙주가되며 1,28), 고양이과동물인고양이, 호랑이와표범등이톡소포자충의유일한종숙주로서톡사포자충증의전파에중요한역할을한다. 사람에게감염되었을때는유산까지일으키고때로는중추신경계까지영향을줄수있다 21,28,32). 톡소포자충은형태학적으로다른 3가지감염단계 (infection stag) 를가지게되는데, 감염급성기에빠르게분열하는단계인 tachyzoite, 만성감염시동물조직에서 cyst를형성하고휴면기 (dormant) 상태인 bradyzoite, 그리고 oocysts로서고양이배설물에서발견되는 sporozoites 형태로생활사를이룬다 3). 톡소포자충은 tachyzoite 표면단백질에따라 3가지형 *Correspondence to: In-Sun Joo, Food Microbiology Division, Ministry of Food and Drug Safety, 187 Osongsaengmyeong 2-ro, Osong, Cheongju 28159, Korea Tel: , Fax: jis901@korea.kr 태로분류할수있다. 국내에서가장많이보고된 RH strain 과한국에서처음보고된 KI-1 strain이포함된제 1형은독력 (virulence) 이가장높으며, 제 2형에는 ME49, PTG, Beverly strain 등이, 제 3형에는 VEG와 CTG strain 등이포함되며이두가지형태는독력이약하거나없다고알려져있다 9,12). 인체감염의경로는 Toxoplasma cycsts를포함하는가축의근육이제대로조리되지않은채섭취되는경우 8), 배설물에오염된손으로요리한음식재료에서의 oocyst 섭 취 7,23,34) 장기이식및수혈, 임산부에의한태아전파 (transplacental transmission) 및 tachyzoites의감염등이있다 7,10). 톡소포자충은숙주내에감염후숙주의면역반응을회피하고자근육이나뇌에침입해서 tissue cyst를형성하여장기간숙주내에기생한다. 이기간동안숙주를공격하지않고머물고있다가숙주의면역력이떨어질때 tissue cyst를터트리고나와서숙주를공격해사망에이르게도한다 13,22,26). 톡소포자충의감염현황은국가및지역에따라 5~85% 의다양한범위의유병율을나타내고있다. 유럽, 미국, 한국인구의각각 38% (2004), 10.8% (2004) 및 4% (1990) 199

2 200 Han Seong Yun, Soo Hwan Suh, Hyo-Sun Kwak, and In-Sun Joo 라는높은감염률이보고되었다 33). 주로고양이를사육하는곳, 위생상태가불량한곳, 기후가고온다습한곳일수록톡소포자충의유병이높다고알려져있다 8,24). 본연구에서는비교적새로운유전자인 529-bp repeat region을이용하여식육내원충감염을확인할수있는실시간유전자검출법을개발하여식품에적용할수있는방법을개발하여국내유통중인식육에서인수공통감염원충의하나인톡소포자충의감염여부를확인하고자한다. Materials and Methods 사용균주본연구에사용된톡소포자충은 Type 1 strain인 RH (ATCC 50147) 과 KI-1 (Korean isolate, KCDC), Type 2인 ME49 (ATCC 50611) 과 PTG (ATCC 50941), Type 3인 STRL (ATCC 50955) 총 5종이사용되었고, 특이도확인시험에사용한균주는식품에서주로분리되는식중독세균 14종및원충 3종이사용되었다 (Table 1). DNA 추출및샘플전처리 DNA 추출은 NucliSENS easymag (Biomerieux, Table 1. Bacteria and Protozoan parasites used for specificity test Name Strain no. Toxoplasma gondii Type 1(RH) ATCC Toxoplasma gondii Type 1(KI-1) Korean isolate Toxoplasma gondii Type 2(ME49) ATCC Toxoplasma gondii Type 2(PTG) ATCC Toxoplasma gondii Type 3(STRL) ATCC Bacillus cereus ATCC Campylobacter coli ATCC Campylobacter jejuni ATCC Listeria monocytogenes ATCC Pseudomonas aeruginosa ATCC Salmonella enteritidis ATCC Staphylococcus aureus ATCC Yersinia enterocolitica KCCM Escherichia coli NCCP Salmonella enteritidis ATCC Salmonella typhimurium ATCC Shigella sonnei ATCC 9290 Shigella flexneri KCTC 2517 Shigellaboydii KCTC Cryptosporidium parvum Waterborne P102M Giardia lamblia ATCC Entomoeba histolytica Korean isolate France) 장비를이용하여매뉴얼에따라진행하였으며, 추출한 DNA를이용하여 conventional PCR 및 real-time PCR 실험에사용하였다. 식육샘플은조직 25 g을블랜더로파쇄한후 1g을취하여균주와동일한방법으로 DNA 추출하였으며, 추출된 template DNA를 real-time PCR로증폭하여결과를확인하였다. T. gondii 검출용프라이머및프로브설계 T. gondii의유전자증폭을위한타겟유전자부위는 529 repeat region으로선정하였고 NCBI (National Center for Biotechnology Information) database에등록된시퀀스정보들을수집하였으며 (Table 2), 수집한유전자염기서열의 alignment를위해 Clustal W 소프트웨어 ( org) 를사용하였다 (Larkin et al., 2007). Table 2의시퀀스 Table 2. Reference s of T. gondii 528-bp repeat region Accession No. Description AF Toxoplasma gondii repeat region EF FJ AF KC DQ EF DQ DQ DQ DQ DQ DQ DQ DQ EF DQ KF Toxoplasma gondii repeat region, partial Toxoplasma gondii strain RH repetitive DNA Toxoplasma gondii strain RH repeat region, partial Toxoplasmagondii microsatellite ; and hypothetical protein gene, complete cds Toxoplasma gondii strain SH repetitive DNA Toxoplasma gondii repetitive DNA Toxoplasma gondii strain PYS repetitive DNA Toxoplasma gondii strain ZS1 repetitive DNA Toxoplasmagondii strain RH repetitive DNA Toxoplasma gondii strain QHO repetitive DNA Toxoplasmagondii strain CN repetitive DNA Toxoplasma gondii strain NT repetitive DNA Toxoplasma gondii strain ZCS repetitive DNA Toxoplasma gondii strain GYS repetitive DNA Toxoplasma gondii repetitive DNA Toxoplasma gondii strain ZS repetitive DNA Toxoplasmagondii repetitive DNA

3 Real-time PCR assay for the Detection of Toxoplasma gondii in Retail Meats: Proof-of-concept Study 201 들을 alignment 하여최소 mismatches를가지는부위에프라이머및 TaqMan probe를설계하였다. TaqMan probe는 Tm (Melting temperature) 값이프라이머보다 8~10 o C 높게하였으며 probe의 5 말단에는염기서열중구아니딘 (guanidine, G) 이오지않게하였다. 프로브서열 5 말단의형광물질 (Reporter dye) 은 6-FAM을표지하였고, 3 말단의형광제어물질은 Black Hole Quencher 1 (BHQ-1) 를이용하였으며, 이를바탕으로 forward primer (ATG AGC TCG CCT GTG CTT G) 와 reverse primer (TAA GCT GGA GGA GCG GCA) 그리고 probe (FAM-AGC CAC AGA AGG GAC AGA AGT CGA AGG-BHQ1) 를설계하였다. 또한검출한계를다른 real-time PCR 증폭법과비교하였고, OIE terrestrial Manual (2008) 에서발표된 B1 gene을타겟으로하는 forward primer (TCC CCT CTG CTG GCG AAA AGT) 와 reverse primer (AGC GTT CGT GGT CAA CTA TCG ATT G) 그리고 probe (FAM-TCT GTG CAA CTT TGG TGT ATT CGC AG-TAMRA) 를사용하여민감도를비교하였으며, 실험조건은앞선방법과동일하였다 20). 특이도확인은식중독을유발하는세균 14종에서순수배양하여얻은 DNA와톡소포자충이외의원충 3종의 DNA (Table 1) 를 50 ng을반응액에첨가하여 real-time PCR 반응을수행하였으며, 반응액조성과 thermal cycle 조건은앞선방법과동일하게진행하였다. Real-time PCR을이용한검출한계및적정곡선확인설계된프라이머세트의증폭이잘이루어지는지확인하기위해먼저 real-time PCR을이용하여설계된프라이머, 프로브의검출한계 (lower limit of detection) 및적정곡선을확인하였다. 먼저 NCBI를통해확인한유전자증폭부위를 pgem-t Easy Vector (Promega, USA) 를이용하여 cloning한뒤 plasmid를제작하였고, 이로부터얻은 plasmid DNA를 10 6 ~10 0 copies/µl로 10배씩단계적으로희석후주형 DNA로사용하여 real-time PCR 진행하였다. 반응액은 10 pmol/µl로희석한 forward 및 reverse primer 각 1µl, 4pmol/µl로희석한 TaqMan probe 1 µl, PowerAmp TM Real-time PCR Master Mix (Kogenebiotech, Korea) 10 µl 혼합액에 nuclease-free water 2 µl, 단계적으로희석한 plasmid DNA를 5µl 첨가하여최종볼륨을 20 µl로맞추었다. Thermal cycle 조건은 95 o C 10분을반응시켜 Taq polymerase를활성화시킨후 95 o C 15초, 60 o C 1분을 1 cycle로하여총 40 cycle을수행하였다. 이때사용한 realtime PCR 장비는 AB7500 Fast Real-time PCR system (Life technologies, USA) 이다. Conventional PCR을이용한증폭산물확인 Real-time PCR로증폭곡선확인후 conventional PCR을추가로진행하였다. 이를위한 conventional PCR 반응액과반응조건은 real-time PCR과동일하게진행하였으며, 이때사용한 Thermocycler는 GeneAmp PCR system 9700 (Life technologies, USA) 이다. PCR 수행후 2% agarose (Sigma Co., USA) gel을이용하여 100 V 전압으로 30분전기영동하고, PCR 증폭산물을확인하였다. 프라이머세트와프로브의민감도및특이도확인톡소포자충의타입별검출한계를확인하기위해 Table 1에나타낸 Type 1, 2, 3의톡소포자충 genomic DNA를추출하여 real-time PCR을실시하였고, 반응액조성과 thermal cycle 조건은앞선방법과동일하게진행하였다. 식육검체에적용한 Real-time PCR 증폭곡선확인설계된프라이머세트와 TaqMan 프로브를식육검체에적용했을때방해받는요소없이유전자증폭이원활히되는지확인해보기위해음성판정받은식육검체로부터얻은 DNA 샘플에 T. gondii type 1, type2, type3 DNA (10 pg/µl) 를넣어실시간증폭곡선을확인하였으며, 반응액조성과 thermal cycle 조건은앞선방법과동일하게진행하였다. Result Real-time PCR을이용한검출한계및적정곡선확인최적화된 real-time PCR 반응의검출한계확인을위해서유전자증폭부위를 pgem-t Easy Vector (Promega, USA) 를이용하여 cloning한뒤 plasmid를제작하였고, 이로부터얻은 plasmid DNA를 10 6 ~10 0 copies/µl로 10배씩단계적으로희석하였다. 이를반응액당 5µl 첨가하여 3 반복테스트한결과 10 copies까지 3회모두검출되었고 10 0 copies는 3반복중 1회가검출되었다 (Table 3). 3회모두양성의검출을보이는 10 copies까지 DNA의 copy 수를 x 축, 이때의 Ct value를 y 축으로한표준곡선 (standard curve) 를작성하였을때, 증폭효율이 98.4% 로계산되었으며 Table 3. Real-time qpcr targeted T. gondii 529 repeat gene (cloned vector) Copies Ct values Detected/run / / / / / / / / / / / / / / / / / / / - / - 1/3

4 202 Han Seong Yun, Soo Hwan Suh, Hyo-Sun Kwak, and In-Sun Joo Conventional PCR을이용한설계된프라이머의증폭산물확인 Conventional PCR 결과 Fig. 1과같이톡소포자충 type 1, type 2 및 type 3 DNA를주형 (template) 로사용하였을때, 85 bp에서뚜렷한 band가생성되었음을확인하였다. 톡소포자충의 529-bp repeat region의경우 200~300 copy 의반복서열을가지는특성이있기때문에일부의비타겟유전자로생각되어지는밴드가 250~50 bp 부근에서관찰되었다. Fig. 1. PCR product confirmation using primers designed for 529 repeat region (Lane N: No template control (NTC), Lane 1: T. gondii type 1, Lane 2: T. gondii type 2, Lane 3: T. gondii type 3, Lane M: 1kb DNA size marker). 이때 R 2 값은 0.999로나타나 DNA 희석배수의직선성을확인할수있었다. 프라이머세트와프로브의민감도및특이도확인본연구에서개발한프로브, 프라이머세트와기존에사용된 B1 gene을타겟으로하는프라이머세트와타입별검출한계를비교한결과, 타입 1(RH & KI-1) 과타입 3(STRL) 에서는같은민감도를보였으나, 타입 2 톡소포자충 (ME49 & PTG) 에서는더낮은검출한계를보여민감도가더좋은것으로확인되었다 (Table 4). 또한설계된프라이머의반응특이도를알아보기위해식품에서주로분리되는식중독세균 14종및원충 3종에 Table 4. Mean Ct values of triplicated real-time qpcr of T. gondii strains RH (type 1) KI-1 (type 1, Korean isolate) ME49 (type 2) PTG (type 2) STRL (type 3) Conc. (ng/µl) 529 repeat B1 529 repeat B1 529 repeat B1 529 repeat B1 529 repeat B E E E E E E Fig. 2. A schematic flow diagram of 529 targeted real-time qpcr results: 3 T. gondii strains had strong amplification signals while other microorganisms showed no amplification.

5 Real-time PCR assay for the Detection of Toxoplasma gondii in Retail Meats: Proof-of-concept Study 203 대해특이도를비교한결과, 검출목표시료인 T. gondii 의 DNA에서만증폭곡선이확인되었으며, 나머지 DNA 시료에서는모두증폭반응이일어나지않은것을확인하였다 (Fig. 2). 식육검체에적용한 Real-time PCR 증폭곡선확인식육검체에적용하였을때설계된프라이머세트와 TaqMan 프로브가방해받는요소없이유전자증폭이원활히되는지확인해보았으며, 식육에서뽑은 DNA샘플에 T. gondii type 1, type 2, type 3 DNA를넣어실시간증폭곡선을확인한결과, T. gondii type 1, type 2 및 type 3 의 genomic DNA가모두동일한패턴의곡선을보인양성으로나타났다. 이는식육에서추출한 DNA 샘플에 realtime PCR의증폭에방해가되는정도의증폭방해물질 (inhibitor) 가존재하지않는다는것을의미한다. Results and Discussion 현재까지톡소포자충의유전학적검출법에관한논문은다양하게발표가되어있다. Burg 등 (1989) 은 conventional PCR법을이용한톡소포자충의검출법을개발하였으며, 35- fold repetitive B1-gene을타겟으로검출을실시하였을때, 검출한계가 10 parasites로나타났다고보고하였다. 또한, Lin 등 (2000) 은같은 B1-gene을목적유전자로하는실시간유전자증폭법 (real-time PCR) 을개발하였으며, Buchbinder 등 (2003) 은톡소포자충의 P30 gene과 B1 gene을목적유전자로하는 PCR 검출법을개발하여그결과를비교하였다. 두목적유전자모두 10 tachyzoite까지의검출한계를보여주었다. 이와비슷하게 Jones 등 (2000) 은 P30, B1, 그리고 18S rrna gene을목적유전자로하는 PCR 검출법을개발하고이를비교하였다. 이발표에서는 B1 gene이다수의인체조직을대상으로가장높은민감도를보여주었다. Homan 등 (2000) 이연구한자료에의하면 529 repeat region은톡소포자충한개체에 200~300 copies가존재한다고알려져있어, 톡소포자충의검출민감도를높이는데큰기대를받고있는유전자부위라고하였으며, B1 gene 과 529 bp repeat region을타겟으로하는각각의프라이머세트를이용하여 conventional PCR 실험한결과 529 bp repeat region이 B1 gene 보다약 2 log 낮은민감도를보였다. 본연구에서는이유전자를활용하여검출민감도를최대한으로높였고, 또한 200~300 bp의유전자가각기다른부위에포함되어있어프라이머와프로브를잘못디자인하면특이도에영향을받을수있기때문에 NCBI로부터얻은유전정보를 alignment하여최소한의 mismatch를가지는부위를골라냈으며, TaqMan probe는 Tm (Melting temperature) 값을프라이머보다 8~10 o C 높게설정하여 사용하였다. 비특이적반응에의한위양성을최소화할수있게프라이머및프루브를수동으로제작하여실시간유전자증폭법에적용하였다. 톡소포자충은국내에서는큰이슈가되지는않지만, 유럽및북미에서는건강에큰위협을주는요소중의하나로관리되어지고있다. Dubey 등 (1998) 은톡소포자충의인체감염은전세계적으로흔하게발생하는데미국과영국의경우인구의 16%~40%, 중앙아메리카, 남아메리카, 유럽의경우 50%~80% 의감염현황을보고하였다. 국내의경우 Shin(2007) 이 1.9%~7.2% 의감염률을보고하였고, Song 등 (2005) 은임산부의혈청과양수를조사하여 0.88% 의항체양성율을보고하였다. Kim 등 (2015) 은우리나라감염율이외국에비해낮게나타나는이유를가정에서고양이를키우는비율이비교적적고, 돼지고기를생식하는경우가거의없기때문인것으로보고하였으며, Cheong 등 (1994) 은인체감염비율을일반인에비해축산업및식육을취급하는업자와같이톡소포자충과의접촉기회가많은사람들이다소높은항체보유율을나타낸다고하였다. Jones와 Dubey는 (2012) 1960년부터 2012년까지발표된미국의톡소포자충관련논문을정리하여발표하였고, 돼지 0.3%~92.7%, 양 4%~77.9%, 염소 25.8%, 소 0%, 닭 0%, 사슴 17%~28.7%, 흑곰 35.7%~70% 의양성율을나타냈다. 또한 Racka 등 (2015), Bartova 등 (2006) 이발표한자료의경우체코의 wild bore( 야생멧돼지 ) 의혈청학적양성율이 30~40% 대로나타났다. 국내의경우 Kim 등 (2015) 이조사한자료에의하면국내소의톡소포자충의항체보유율은 4.6% 에서 20.7% 로보고되었으며, 돼지의경우 16.8% 에서 22.9% 로보고되었다. Kim 등 (2010) 이국내축사돼지를모니터링한결과, 38.3% 정도의항체양성률이나와톡소포자충에대한노출이적지는않다는것을확인할수있었으나, 돼지 300마리혈액과도축장에출하되는돼지근육 200건에대하여 conventional PCR 실시한결과모든시료에서음성으로판정되어, ELISA 실험결과가현재의감염을대변해주지않는다고판단된다. Cazabonne 등 (1994) 은 IgG 항체가 2~3 주부터나타나기시작해 6~8주에최고치에이른다고하였으며, Lee 등 (1995) 은쥐에톡소포자충약독주 (Beverley) 를감염시켜혈청내항체를조사한결과, 감염마우스의 IgG 항체가는감염 15일부터눈에띄게증가하였으며, 실험최대기간인 60일까지꾸준히증가하는것으로나타났다. Seo 등 (2009) 이발표한자료에의하면실제체내에존재하는충체수와항체양성률간차이가나는이유는충체가사멸된후에도일정기간동안항체를보유하고있어양성반응이나타날수도있기때문이라고하였다. 다시말해, 현재의감염상태를확인해야하는감염실태조사나식중독원인조사등에서는 ELISA법보다실시간유전자증폭법등의유전자기반의검출법이적합하다고판단된다.

6 204 Han Seong Yun, Soo Hwan Suh, Hyo-Sun Kwak, and In-Sun Joo 본연구에서는 529 repeat region 부위에프라이머및프로브를설계하였으며, 실험한결과검출한계는 10 copies 까지모두 (3/3) 검출되었고, 85 bp에서뚜렷한 band가생성되어유전자증폭이잘이루어졌다. 그리고 B1 gene과비교하였을때민감도가더좋은것으로나타났으며, 특이도확인시험에서는 T. gondii의 DNA에서만증폭곡선이확인되었다. 식육검체에적용하였을때증폭방해물질 (inhibitor) 이존재하지않는다는것도확인하였다. 본연구에서개발된유전자검출법은국내유통중인식육에서톡소포자충감염여부를확인하는모니터링에활용될예정이다. Acknowledgement 본논문은식품의약품안전평가원연구사업 ( 과제번호 : 축산물 642) 으로수행되었습니다. 톡소포자충검출개발을위한프라이머디자인은 ( 주 ) 코젠바이오텍의도움을받았으며, 원충및원충유전자는질병관리본부말라리아기생충과와연세대학교기생충학교실에서제공받아사용하였습니다. 국문요약 인수공통감염증의하나인톡소포자충의검출을위해서는대부분은 ELISA 법이사용되고있으나, 충체가사멸된후에도양성반응이나타나는등사용에제한이있다. 반면유전자검출법은현재감염상태를확인할수있기때문에식중독원인조사등에적합하다고판단되어이를활용하여본연구를진행하였다. 톡소포자충의유전정보를통해 529 repeat region의염기서열을얻고, 프라이머및 TaqMan 프로브를설계하여 real-time PCR을이용한검출법을개발하였다. 검출한계 (lower limit of detection) 및적정곡선을확인한결과 10 genomic DNA copy가검출한계로확인되었고, 정량을위한곡선은 10 1 ~10 6 DNA copies 까지 0.999의 R 2 값을나타내었다. 개발된검출법의증폭효율을비교하기위해 B1 gene 타겟프라이머세트와타입별검출한계를비교한결과, type 1, 2, 3 톡소포자충에서같거나더나은검출한계를보였다. 또한식품에서주로분리되는식중독세균 14종및원충 3종에대해특이도를비교한결과, 모두음성으로나타났다. 개발된검출법을식육검체에적용하였을때 type 1, 2, 3에서모두원활한검출결과를보여증폭방해물질이존재하지않은것으로확인되었다. 본연구를통해개발된유전자검출법은국내유통중인식육에서인수공통감염원충의하나인톡소포자충의감염여부를확인하는사전적모니터링의방법으로활용될예정이다. References 1. Al-Karmi T., Behbehani K.: Epidemiology of toxoplasmosis in Kuwait. II. Toxoplasma gondii in the desert rodent, Meriones crassus. Trans R Soc Trop Med Hyg, 74, (1980). 2. Bartova E., Sedlak K., Literak I.: Prevalence of Toxoplasma gondii and Neospora caninum antibodies in wild boars in the Czech Republic. Vet Parasitol, 142, (2006). 3. Buchbinder S., Blatz R., Rodloff A.C.: Comparison of realtime PCR detection methods for B1 and P30 genes of Toxoplasma gondii. Microbiol Infect Dis, 45, (2003). 4. Burg J.L., Grover C.M., Pouletty P., Boothroyd J.C.: Direct and Sensitive Detection of a Pathogenic Protozoan Toxoplasma gondii, by Polymerase Chain Reaction. J. Clin. Microbiol, (1989). 5. Cazabonne P., Bessieres M.H., Seguela J.P.: Kinetics study and characterization of target excreted/secreted antigens of immunoglobulin G, M, A and E antibodies from mice infected with different strains of Toxoplasma gondii. Parasittol Res, 80, (1994). 6. Cheong K.S., An S.C., Kim J.O., Kim N.S., Chang K.H.: A studies on toxoplasmosis antibody from slaughtered pigs and cattle. Korean J Vet Serv, 17, (1994). 7. Dubey J.P.: Advances in the life cycle of Toxoplasma gondii. Int J Parasitol, 28, (1998). 8. Dubey J.P. and Beattie C.P.: Toxoplasmosis of animal and Man. CRC press Inc, Florida, (1998). 9. Dubey J.P., Hill D.E., Jones J.L., Hightower A.W., Kirkland E., Roberts J.M., Marcet P.L., Lehmann T., Vianna M.C.B., Miska K., Sreekumar C., Kwok O.C.H., Shen S.K., Gamble H.R.: Prevalence of viable Toxoplasma gondii in beef, chicken and pork from retail meat stores in the United States: risk assessment to consumers. J. Parasitol, 91, (2005). 10. Grigg M.E.and Boothroyd J.C.: Rapid identification of virulent type I strains of the protozoan pathogen Toxoplasma gondii by PCR-restriction fragment length polymorphism analysis at the B1 gene. J Clin Microbiol, 39, (2001). 11. Homan W.L., Vercammen M., De Braekeleer J., Verschueren H.: Identification of a 200 to 300 fold repetitive 529bp DNA fragment in Toxoplasma gondii, and its use for diagnostic and quantitative PCR. J Parasitol, 30, (2000). 12. Howe D.K. and Sibley L.D.: Toxoplasma gondii comprises three clonal lineages: correlation of parasite genotype with human diseases. J Infect Dis, 172, (1995). 13. Israelski D.M. and Remington J.S.: Toxoplasmosis in patients with cancer. Clin Infect Dis, 47, (1993). 14. Jones C.D., Okbravi N., Adamson P., Tasker S., Ligbtman S.: Comparison of PCR Detection Methods for B1, P30, and 18S rdna Genes of T. gondii in Aqueous Humor. Investigative Ophthalmology & Visual Science, 416, (2000). 15. Jones J.L. and Dubey J.P.: Foodborne Toxoplasmosis. Clin Infect Dis, 55, (2012). 16. Kim E.G., Park H.J., Son G.B., Jung M.H.: Prevalence of Toxoplama gondii infection from domestic pig in Gyeongnam province. Korean J Vet Serv, 33, (2010).

7 Real-time PCR assay for the Detection of Toxoplasma gondii in Retail Meats: Proof-of-concept Study Kim N.H., Kim H.R., Park H.S., Kim Y.S., Lee JH.: Seroprevalence of Coxiella burnetii and Toxoplasma gondii in cattle in Seoul, Korea. Korean J Vet Serv, 38, (2015). 18. Larkin M.A., Blackshields G., Brown N.P., Chenna R., McGettigan P.A., McWilliam H., Valentin F., Wallace I.M., Wilm A., Lopez R., Thompson J.D., Gibson T.J., Higgins DG.: Clustal W and Clustal X version 2.0. Bioinformatics, 23, (2007). 19. Lee Y.H., Kim K.Y., Kang M.S., Shin D.W.: Detection of Toxoplasma antigens and antibodies in mice infected with different strains of Toxoplasma gondii. Korean J. Parasitol, 33, (1995). 20. Lin M.H., Chen T.C., Kuo T.T., Tseng C.C., Tseng C.P.: Real-Time PCR for Quantitative Detection of Toxoplasma gondii. J. Clin. Microbiol, 38, (2000). 21. Lukesova D. and Literak I.: Shedding of Toxoplasma gondii oocysts by Felidae in zoos in the Czech Republic. Vet Parasitol, 74, 1-7 (1998). 22. Mastroianni A., Coronado O., Scarani P., Manfredi R., Chiodo F.: Anergic disseminated toxoplasmosis in a patient with AIDS. Minerva Med, 88, (1997). 23. Montoya J.G. and Liesenfeld O.: Toxoplasmosis. Lancet 363, (2004). 24. Neva F.A. and Brown H.W.: Basic & Clinical Parasitology, 6th ed. Norwalk: Appliton & Lange (1994). 25. Racka K., Bartova E., Budikova M., Vodrazka P.: Survey of Toxoplasma gondii antibodies in meat juice of wild boar (Sus scrofa) in several districts of the Czech Republic. Ann Agric Environ Med, 14, (2007). 26. Romero C.R., Buitron G.R., Amancio C.O., Tay Z.J., Sanchez V.J.T.: Toxoplasmosis and threatened abortion. Ginecol Obstet Mex, 66, (1998). 27. Seo M.G., Jang Y.S., Lee E.M., Park N.C., Kwak D.M.: Prevalence of antibodies to Toxoplasma gondii in cattle and pigs reared in eastern areas of Gyeongbuk province. Korean J. Vet Serv, 32, (2009). 28. Sherdering G.R.. Toxoplasmosis and other sysemic protozoal infection. In: Saunders Manual of small animal practice, 3rd ed, Ohio, (1996). 29. Shin S.S.: Pathgenicity and prevention of swine toxoplasmosis. Kor J Vet Publ Hlth, 21, (2007). 30. Song K.J., Shin J.C., Shin H.J., Nam H.W.: Seroprevalence of toxoplasmosis in Korean pregnant women. Korean J parasitol, 43, (2005). 31. Silva J.C., Ogassawara S., Adania C.H., Ferreia F., Gennari S.M., Dubey J.P., Ferreira-Neto J.S.: Seroprevalence of Toxoplasma gondii in captive neotropical felids from Brazil. Vet Parasitol, 102, (2001). 32. Silva J.C., Ogassawara S., Marvulo M.F., Ferreira-Neto J.S., Dubey J.P.: Toxoplasma gondii antibodies in exotic wild felids from Brazilian zoos. J Zoo Wildl Med, 32, (2001). 33. Tenter A.M., Heckeroth A.R., Weiss L.M.: Toxoplasma gondii: from animals to humans. Int J Parasitol, 31, (2001). 34. Villena I., Aubert D., Gomis P., Ferte H., Inglard J.C., Denis B.H., Dondon J.M., Pisano E., Ortis N., Pinon J.M.: Evaluation of a strategy for Toxoplasma gondii oocyst detection in water. Appl Environ Microbiol, 70, (2004).

- 3 - 1 10. 10. 12 1. 12 2. 12. 13 2 14 2.1 14 2.2 17 2.3 18 2.4 19 2.5 21 (1) 21 (2) DNA 23 (3) 24 (4) 16S rrna 25 (5) (Polymerase chain reaction, PCR) 26 (6) PCR Primer 27 2.6 28. / 28-4 - (1) Bioaerosol

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