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1 대한내과학회지 : 제 80 권부록 2 호 2011 De novo t(11:19) 염색체전위를보인급성전골수성백혈병 1 예 가톨릭대학교의과대학 1 내과학교실, 2 진단검사의학교실 조성연 1 김주연 1 허주연 1 이성진 1 한치화 1 이제훈 2 A Case of Acute Promyelocytic Leukemia with a De novo t(11;19) Chromosomal Translocation Sung-Yeon Cho 1, Ju-Youn Kim 1, Ju-Yeon Heo 1, Seong-Jin Lee 1, Chi-Wha Han 1, and Je-Hoon Lee 2 Departments of 1 Internal Medicine and 2 Laboratory Medicine, St. Mary's Hospital, The Catholic University of Korea School of Medicine, Seoul, Korea Acute promyelocytic leukemia (APL), which is usually defined by the morphological features of the leukemic cells, is characterized by the t(15;17) (q22;q21) chromosomal translocation and disseminated intravascular coagulation. This specific translocation results in a new fusion transcript between the promyelocytic leukemia (PML) gene and the retinoic acid receptor-alpha (RARα) gene. Although the presence of this fusion gene can predict a favorable clinical response to all-trans-retinoic-acid (ATRA) treatment, APL with chromosomal translocations other than t(15;17) (q22;q21) is extremely rare and is associated with a poor prognosis. We experienced a case of APL with de novo t(11;19). (Korean J Med 2011;80:S268-S272) Keywords: Acute promyelocytic leukemia; Chromosomal translocation; Molecular pathology 서론과립구성백혈구계열의전골수단계세포들과유사한형태학적특징들을보이는급성전골수성백혈병 (acute promyelocytic leukemia, APL) 은 97% 이상의경우에서 15번과 17번염색체들사이의전위 (translocation) 를갖고있다 [1]. 그결과분자병리학적으로는 17번염색체의 retinoic acid receptor-alpha (RARα) 유전자와 15번염색체에있는 promyelocytic leukemia (PML) 유전자의역전위로새로운 PML/RARα 융합유전자 (fusion gene) 가형성된다. PML/RARα 단백들은다른여러보조단백들과반응하는과정을통해히스톤의탈아세틸화와염색질의변화를일으키고정상적인유전자의전사과정을억제한다 [2]. 일반적으로급성골수성백혈병에서특정염색체들의출현은예후과밀접한관계를보인다. 특별히 APL의예후는나이와유전자형, 백혈구수, 유도요법에대한반응에따라다르며, Received: Revised: Accepted: Correspondence to Chi-Wha Han, M.D., Ph.D. Department of Internal Medicine, St. Mary's Hospital, The Catholic University of Korea School of Medicine, 62 Yeouido-dong, Yeongdeungpo-gu, Seoul , Korea Tel: , Fax: , -S268-

2 - Sung-Yeon Cho, et al. A case of acute promyelocytic leukemia with a De novo t(11;19) - t(11;19) 의경우는특별히예후가좋지않지만, t(15;17) 은다른백혈병들에비해서특별히예후가좋다 [3,4]. t(15;17) 염색체를보이는전형적인 APL은심각한출혈과파종성혈관내응고의빈도가급성골수성백혈병의다른아형들에비해더흔하지만, 비타민A 유도체인 all-trans retinoic acid (ATRA) 치료에대한반응이매우우수하다. 현재 ATRA와 anthracycline 계열의항암제를병용하는표준치료로 90% 이상의환자들에서완전관해를얻고있으며, ATRA 가포함된유지요법을통해서장기간관해상태를유지할수있다 [5]. ATRA 의치료효과는고농도의 ATRA가 PML/RARα 단백의 RARα domain 과결합하여염색질단백의형태학적변화를일으킴으로서 APL에서억제되었던표적유전자들의전사를활성화시키는기전을통해얻어지는것으로알려져있다 [5,6]. 형태학적으로는 APL임에도불구하고비정형의염색체전위를보이는경우들이아주드물게보고되었다 [7]. 그러나이렇게비정형의염색체전위를갖고있는 APL은전형적인 APL과다른임상양상과불량한예후를보인다. 17번염색체의 RARα 유전자를중심으로일어난 t(5;17) 과 t(11;17) 은 t(15;17) 의경우와마찬가지로새로운융합유전자들을형성하며, t(5;17) 은 neucleophosmin (NPM)/RARα 융합유전자를그리고 t(11;17) 은 promyelocytic leukemia zinc finger (PLZF)/ RARα 융합유전자를형성한다 [2]. APL 에서나타나는또다른비정형염색체전위로는 t(11;19) (q13;q13.3) 이있다. 이염색체는 APL 발병시에갖고있던 del(5)(q23) 또는 t(15;17) 에추가로나타난이차성인경우들이었으나 [8], 본증례에서는특이하게도최초진단당시부터 (11;19)(q13;p13.3) 를보였다. 따라서저자들은이환자의항암화학치료와 ATRA에대한반응과임상경과를문헌고찰과함께보고한다. 증례환자 : 김〇환, 남자, 66세주소 : 피로감, 양측흉부통증현병력 : 내원 1주일전부터발생한피로감과 3일전부터발생한양측전흉부의통증이지속되어 1차의료기관에서혈액검사를시행하였으며말초혈액에서백혈구증다증및백혈구분획에서아구가관찰되어본원으로전원되었다. 과거력 : 3년전고혈압진단받았다. 사회력 : 음주및흡연은하지않았다. 가족력 : 형이백혈병이었으나아형은불분명하였다. 신체검사소견 : 내원당시활력징후는혈압 120/70 mmhg, 심박수 87회 / 분, 호흡수는 20회 / 분, 체온은 37.5 이었고, 전신상태는급성병색소견을보였다. 결막은창백하지않았고, 공막도정상소견보였으며, 두경부진찰상경부림프절종대는없었다. 이비인후과진찰상특이소견은없었고, 흉부청진상심음은규칙적이며심잡음은들리지않았고, 호흡음은깨끗하였다. 복부진찰에서간이나비장은만져지지않았고, 피부에점상출혈이나피하출혈등의출혈성소견들은관찰되지않았고, 사지의부종은없었다. 검사실소견 : 말초혈액검사상백혈구 67,200/mm 3 ( 호중구 5%, 림프구 8%, 아구 84%, 유핵적혈구 1%), 혈색소 12.7 g/dl (MCV 86.9 fl, MCH 28.9 pg, MCHC 33.3 g/dl), 망상적혈구 0.68%, 그리고혈소판수 152,000/mm 3 이었다. 혈청생화학검사상젖산탈수효소 1238 IU/L, 알카리성포스파타제 321 IU/L, 요산 4.9 mg/dl, 비타민 B 12 > 1,000 pg/ml, 엽산 15 ng/ml, C-반응성단백 12.6 mg/l, 혈액뇨질소 21.2 mg/dl, 크레아티닌 1.1 mg/dl, 총단백 8.3 g/dl, 알부민 4.3 g/dl, AST 25 IU/L, ALT 23 IU/L, 총빌리루빈 0.4 mg/dl, 칼슘 9.1 mg/dl, 인 2.8 mg/dl이었다. 혈액응고검사에서프로트롬빈시간 14.1초 (11-15), 부분프로트롬빈시간이 45.1초 (28-43) 이었고, FDP 22.7 μg/ml (0-5) 와 d-dimer 17.1 μg/ml (0-1), fibrinogen 524 mg/dl ( ), AT-III 22.2 mg/dl (22-39) 이었다. 말초혈액의도말표본에서유핵세포들가운데약 85% 가아구들이었고, 다수의유핵적혈구들이관찰되었으며형태학적으로급성골수성백혈병이의심되었다. 그러나미세혈관병성용혈성빈혈소견은보이지않았다. 골수천자도말검사에서세포충실도는 100% 로증가되어있었고, 대부분의유핵세포가백혈병세포였다. 거핵구, 과립구계와적혈구계전구세포는상당히감소되어있었다. 핵의크기와모양이불규칙하고다양하며, 세포질은풍부하고과립양상으로이루어진전형적인백혈병세포들이관찰되었다. 이형성세포 (dysplastic cells) 는발견되지않았다. 이러한형태학적근거로급성전골수성백혈병으로진단되었다 (Fig. 1). 골수세포를배양하여얻은염색체검사결과 20개의관찰된세포들모두에서 46,XY,der(19)t(11;19)(q13;p13.3) 가관찰되었다 (Fig. 2). 또한골수를이용하여 PML/RARα에대한 complimentary-dna PCR [( 주 ) 바이오세움 )] 검사와 FISH (LSI PML/RARα Dual Color, Dual Fusion Translocation Probe, -S269-

3 대한내과학회지: 제 80 권 부록 2 호 2011 Vysis Inc., Downers Glove, IL, USA) 검사 결과를 시행하였으 나 모두 음성으로 판정되었다(Fig. 3). 방사선 소견: 흉부 및 복부 X-선 사진에서는 특이사항 없 었다. 치료 및 경과: 환자는 입원 당시 백혈구 67,200/mm3으로 Figure 1. The bone marrow aspiration ( 1,000) shows 100% cellularity. Most of the nuclear cells were leukemic cells with prominent granules. The nuclear size and shape in the abnormal promyelocytes of APL are irregular and greatly variable; they are often kidney-shaped (arrow) or bilobed. The cytoplasm is marked by large densely-packed granules. Auer rods may be identified in well-prepared specimens (arrowheads). Figure 2. Chromosomal study of the bone marrow cells in metaphase resulted in XY, der(19)t(11;19)(q13:p13.3). Figure 3. The LSI PML/RARA Dual Color, Dual Fusion Translocation Probe is a mixture of two FISH DNA probes. If t(15;17) is positive, then one orange, one green, and two fusion yellow signal patterns are labeled (B). In this patient, two orange and two green signals were labeled (A). This finding is compatible with normal cells. - S 270 -

4 - 조성연외 5 인. De novo t(11:19) 염색체전위를보인급성전골수성백혈병 1 예 고 찰 저자들의증례는치료과정에서병의진행으로인하여 2 WBC count (/mm 3 ) Idarubicin 12 mg/m 2 /day for 3 days Cytarabine 100 mg/m 2 /day for 5 days Platelet count (10 3 /μl) WBC seg blast plt 차유전자변이가일어난경우와는달리특이하게도진단당시부터 t(15;17) 이아닌 t(11;19) 을갖고있었다. 또한임상경과역시 idarubicin과 cytarabine을사용한관해유도치료를 통해서완전관해에도달하였음에도불구하고, 완전관해기 /22 7/2 7/12 7/22 8/1 8/11 8/21 8/31 #1 D1 D34 D62 #2 #3 DATE CTx DAY 간이매우긴전형적인전골수성백혈병의경우와는달리약 7개월만에재발하였으며 ATRA 치료에도전혀반응을보이지않았다. 이러한결과는전형적인 APL과구별되는것들로비전형염색체와연관된분자병리학적기전이관여하는것 Figure 4. This graph shows the flow of the blood cells of APL with the de novo variant translocation from diagnosis to remission. The patient was on IV chemotherapy consisting of 3 days of idarubicin and 5 days of cytarabine. The recovery was delayed, as compared to APL with the typical chromosomal translocation. 상승되어있었고, 말초혈액검사와골수검사, 염색체검사결과 APL의변이형으로생각되어 3일간 idarubicin (12 mg/m 2 /day) 과 5일간 cytarabine (100 mg/m 2 /day) 으로항암치료시행하였다 (Fig. 4). 그러나경과중호중구와혈소판의회복이늦어져서 34일째시행한골수검사에서는세포충실도 30%, 50% 의핵세포가아구로관찰되어부분관해소견을보여경과관찰을하며회복을시켰지만이후항암치료 62일째다시골수검사를시행한결과아구의분획이 5% 이내로완전관해에해당되는소견을확인하였다. 이후혈액소견은완전정상화되었고, 전신상태가호전되어퇴원하였다. 추적관찰기간에혈구수들의회복이불안정하여간헐적으로적혈구와혈소판수혈을받았으나일상생활은가능하였다. 7개월뒤말초혈액에서백혈구수가 10,000/mm 3 로다시증가하였고, 호중구 3%, 림프구 77%, 아구 19% 였으며, 혈색소 11.5 g/dl, 혈소판수 27,000/mm 3 의소견을보여골수검사를시행한결과풍부한세포질과과립으로이루어진미성숙전골수계세포들이관찰되어처음진단당시와동일한형태의급성전골수성백혈병이재발되었음이확인되었다. 고령에전신상태가좋지않아비록염색체형태는다르지만형태학적으로 APL의형태를보인점을고려하여 ATRA 치료를시도해보았으나전혀혈액학적호전반응을보이지않았고, 1개월뒤사망하였다. 으로추정된다. 경과중에추적골수검사를시행하여완전관해에해당하는소견을보였을당시에염색체추적검사를고려하였으나이번사례에서는환자의전신상태와가족들의의견을따라시행하지않았다. 유사한증례를경험하게되면염색체의변화가있었는지를확인해볼수있을것으로생각된다. 지금까지 APL에서보고된유전자전위들이 17번염색체의 RARα 유전자는항상동일한반면, 15번염색체에있는 PML 유전자의 break point에따라결정된다는것이밝혀졌다. PML 유전자에는 3개의 break point가있다. intron 3 (bcr3 or short form), exon 6 (bcr2 or long form), intron 6 (bcr2 or short form) 가그것이며, 각각에의한 PML15q22-RARa17q21, PLZF11q23- RARa17q21, NuMA11q13-RARa17q21, NPM5q3r-RARa17q21 단백을형성하는분자병리가알려진바있다. 그러나이런 break point가무엇에의해결정되었는지는아직규명되지않았다 [2]. APL의치료는특정유전자들의변이와연관된분자병리학적기전에대한이해를토대로한 ATRA 치료를중심으로많은발전을해왔다. 유전자수준에서전형적인 APL의발병기전은다음과같이설명되고있다 ; PML/RARα 융합유전자가암호해독되어생성된 PML/RARα 단백들이동형이량체 (homodimer) 를형성한다음 DNA의 retinoic acid receptor element (RARE) 에결합한다. 이동형이량체는보조억제분자 (co-repressor molecule) 들인 SMRT 와 N-CoR과반응하고 histone deacetylase (HD) 를포함하는여러단백질들, 소위 msin3-hd 복합체를동원한다. 그결과히스톤의탈아세틸화와염색질의변화를일으키고유전자의전사를억제한다 [2]. APL 에있어서 ATRA 의치료효과는고농도의 ATRA가골수구 (myeloblast) 의분화 -S271-

5 - The Korean Journal of Medicine: Vol. 80, Suppl. 2, 를억제하는 PML/RARα 단백의 RARα domain 과결합하여보조억제인자들을해리시키고, histone acetyl transferase 활성을갖고있는보조활성인자들을동원해서히스톤의아세틸화촉진과염색질단백의형태학적변화를일으킴으로써억제되었던표적유전자들의전사를활성화시키는기전을통해얻어진다. 이렇게 PML/RARα 단백에의해서억제되었던유전자들이활성화됨으로써골수구의정지된분화를유도해서비정상전골수구 (promyelocyte) 가다형핵세포로성숙하도록하여세포사멸을유발한다 [5,6]. 또다른 ATRA의기전으로는 caspase가매개된 PML/RARα 단백을파괴하는것이외에도핵수용체와무관하게 ATRA가신호전달과정을활성화시켜서이단백의증식억제작용을조절하는것이알려져있다 [5]. APL이 ATRA에대해저항성을보이는기전들은매우다양하다. 1993년에 Dermine 등은 X-선으로변이를유도하여 ATRA에반응하지않는세포주를만들었으며, 이세포에는융합유전자와 mrna 는남아있으나 PML/RARα 단백의발현이소실된것을확인하였다. 이러한결과는 PML/RARα 단백이 APL의표현형을형성하는것뿐만아니라 ATRA에대한민감도에영향을미치는것이라는점을시사한다 [9]. 또한 1997년에 Shao 등에따르면 ATRA에반응하지않는세포주중하나에서 PML/RARα 단백은표현되지만 retinoic acid 와의비정상적인결합특징을갖고있었으며, 이는 PML/RARα 의 E domain 이갖고있는돌연변이에의한것으로 ATRA 치료에반응을하지않았다 [10]. PLZF/RARα 와같은변이형전위를보이는 APL은 PLZF/RARα 단백이 RARα domain 과 PLZF domain 두부분모두를통해서보조억제인자를동원하기때문에단백의해리를일으킬수가없고, 그결과전사의억제상태가계속유지되어 ATRA에저항성을보이는것으로설명하고있다 [2]. 이상을요약하면, 비록형태학적으로 M3형이었지만 t(15;17) 이아니라 t(11;19) 를갖고있었으며 ATRA에반응하지않은것이 ATRA에반응을하는전형적인 PML/RARα 단백에의한것과다른기전에의해이루어졌을것이라고짐작된다. 또한 M3의형태변화가 PML/RARα 에만의존하는것이아니라는가능성도암시한다. 이러한임상적증거를토대로아직알려지지않은비전형 APL의유전자변이들과함께이들의분자병리학적기전에대한연구가진행되어야할것이며, 이를통해서 ATRA 치료에반응하지않는소수사례를해결하는실마리를찾을수있을것으로생각된다. 요 저자들은 APL 환자에서흔히발견되는 t(15;17) 전위가아닌 t(11;19) 를처음진단시점부터보이는증례를경험하였다. 이환자는 idarubicin과 cytarabine으로관해유도치료를시행하여완전관해에도달하였으나, 그기간이전형적인 APL 보다짧았고 ATRA에반응을보이지않았다. 이는전세계적으로도매우드문것으로국내에서는최초로보고되는증례이다. 약 중심단어 : 급성전골수성백혈병 ; 전위 ; 병리 REFERENCES 1. Nasr R, Lallemand-Breitenbach V, Zhu J, Guillemin MC, de Thé H. Therapy-induced PML/RARA proteolysis and acute promyelocytic leukemia cure. Clin Cancer Res 2009;15: Tallman MS, Parmar S, Peterson LC. Acute promyelocytic leukemia. In: Young NS, Gerson SL, High KA, eds. Clinical Hematology. Philadelphia: Elsevier Health Sciences, 2006: NCCN clinical practice guidelines in oncology Slovak ML, Kopecky KJ, Cassileth PA, et al. Karyotypic analysis predicts outcome of preremission and postremission therapy in adult acute myeloid leukemia: a Southwest Oncology Group/Eastern Cooperative Oncology Group Study. Blood 2000;96: Zhou GB, Zhang J, Wang ZY, Chen SJ, Chen Z. Treatment of acute promyelocytic leukaemia with all-trans retinoic acid and arsenic trioxide: a paradigm of synergistic molecular targeting therapy. Philos Trans R Soc Biol Sci 2007;362: Melnick A, Licht JD. Deconstructing a disease: RARalpha its fusion partners, and their roles in the pathogenesis of acute promyelocytic leukemia. Blood 1999;93: 오석중, 김혁, 안명주등. t(15;17) 전위동반없이 46, XX, del(5)(q23)/47, XX, del(5)(q23), +8 염색체이상을보인급성전골수구성백혈병 (M3) 1 례. 대한혈액학회지 2000;35: Temperani P, Luppi M, Giacobbi F, et al. Occurence of a novel t(11;19)(q13;q13.3) in complete remission of acute promyelocytic leukemia. Cancer Genet Cytogenet 1998;101: Dermime S, Grignani F, Clerici M, et al. Occurrence of resistance to retinoic acid in the acute promyelocytic leukemia cell line NB4 is associated with altered expression of the pml/raralpha protein. Blood 1993;82: Shao W, Benedetti L, Lamph WW, Nervi C, Miller WH Jr. A retinoid-resistant acute promyelocytic leukemia subclone expresses a dominant negative PML-RARalpha mutation. Blood 1997;89: S272-

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