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1 폐의말초T세포림프종으로진행한만성활동성 Epstein-Barr Virus 감염증 1례 부산대학교의학전문대학원소아과학교실 연규민ㆍ권경아ㆍ곽정원ㆍ박성식ㆍ박재홍ㆍ임영탁 A Case of Chronic Active Epstein-Barr Virus Infection Progressed to Peripheral T-cell Lymphoma of Lung Gyu Min Yeon, M.D., Kyoung Ah Kwon, M.D., Jeong Won Kwak, M.D., Seong Shik Park, M.D., Jae Hong Park, M.D. and Young Tak Lim, M.D. Department of Pediatrics, Pusan National University School of Medicine, Busan, Korea Chronic active Epstein-Barr virus (EBV) infection (CAEBV) is a nonfamilial syndrome that shows a specific immunodeficiency for EBV. The primary features of CAEBV are recurrent or chronic infectious mononucleosis-like symptoms, such as prolonged fever, hepatosplenomegaly, persistent hepatitis and extensive lymphadenopathy for 3 months. The chronic illness cannot be explained by other known disease processes at diagnosis, and there is no underlying immunological identifiable abnormalities. Patients with CAEBV have unusual pattern of anti-ebv antibodies with high antivirus-capsid-antigen (anti-vca) and anti-early antigen (anti-ea), and/or detection of high EBV genome levels in the affected tissues, including peripheral blood. CAEBV often results in life-threatening complications and 18% of those is malignant lymphoma, but malignant lymphoma of lung is very rare. We present a case of CAEBV that progressed to peripheral T-cell lymphoma of lung in a 10-year-old boy. (Clin Pediatr Hematol Oncol 2009;16: ) Key Words: Chronic active Epstein-Barr virus infection, Epstein-Barr virus, Peripheral T-cell lymphoma, Lung Epstein-Barr virus (EBV) 는사람에있어서대부분유소년기에감염되며성인의약 95% 에서는이미항체를가지고있다 1). 소아기의초회 EBV 감염은대부분증상이없거나가볍게경과하지만, 나이가들수록전염단핵구증의발병률이증가하고대부분자연적으로치료된다. 면역결핍환자에 책임저자 : 박성식, 경남양산시물금읍범어리부산대학교어린이병원소아청소년과, Tel: , Fax: sspark@pusan.ac.kr 서는 B 림프구증식질환또는 B 세포림프종이발생할수있고, 드물지만특별한소인이없는사람에게도만성단핵구증, 만성활동성 EBV 감염증 (chronic active EBV infection, CAEBV), T 세포혹은 NK 세포림프종이발생할수있다 2-5). CAEBV는 EBV에특이하게면역결핍을보이는비가족성증후군으로최소한 3개월이상간헐적또는지속되는발열, 범혈구감소증, 간비종대, 림프절종대, 간기능장애와 EBV 감염후 viral capsid antigen (VCA) IgG 항체와 early antigen (EA) 임상소아혈액종양제 16 권제 2 호

2 146 연규민ㆍ권경아ㆍ곽정원등 항체가높은역가를보이거나감염된조직혹은말초혈액에서 EBV DNA가높게측정되는 드문만성재발성질환으로서악성종양, 자가면역질환, 면역결핍증등의명백한원인이되는기저질환이없는것이특징이며, 폐렴증상, 피로감, 인후통, 림프절의압통, 두통, 근육통, 관절통등이동반되기도한다 5-8). 또한상당수의 CAEBV 환자들이간부전, 혈구포식림프조직구증, 파종혈관내응고, 간질성폐렴, 악성림프종, 관상동맥류와같은치명적인합병증으로사망하게되는중증의질환이다 6,8-10). CAEBV 환자의약 18% 에서악성림프종으로진행된다고보고되고있으나폐의악성림프종에대한보고는아주드물다. 저자들은 10세남아에서폐의말초T세포림프종으로진행한 CAEBV을경험하였기에보고하는바이다. 증례환아 : 강, 10세, 남자주소 : 2개월동안지속되는발열현병력및과거력 : 환자는 6세부터불명열로잦은입퇴원을반복했고 7세이후간기능장애와혈청빌리루빈의상승, 심한간비종대로간조직검 사를시행하였으나특발성간염이외에는특이소견이없었으며헤르페스성구내염, 경부림프절염이반복되었다. 환자는 2개월동안지속되는발열로입원하였다. 가족력 : 특이소견이없었다. 진찰소견 : 만성병색을보였고편도발적및경부림프절종대를보였다. 흉곽은대칭적으로팽창되었고폐음은깨끗하였으며심잡음은들리지않았다. 간은우측늑골아래로 7 cm, 비장은좌측늑골아래로 5 cm으로만져졌다. 검사소견 : 일반혈액검사에서백혈구 4,880/μL, 혈색소 12.3 g/dl, 혈소판 116,000/μL이었고, 혈청 AST 406 IU/L, ALT 435 IU/L, 총빌리루빈 1.38 mg/dl 및직접빌리루빈 0.67 mg/dl이었다. EBV VCA IgG 항체양성, EBNA IgM 및 IgG 항체양성과 EA IgM 양성이었다. 입원 15일째일반혈액검사에서백혈구 2,540/μL, 혈색소 9.6 g/dl, 혈소판 59,000/μL이었고, 혈청총빌리루빈 mg/ dl, 직접빌리루빈은 6.58 mg/dl로증가하였다. 환자는입원후 EBV VCA IgG 항체역가가지속적으로증가하였고, 말초혈액의 EBV DNA 실시간정량중합효소연쇄반응 (PCR) 은내원 3개월전 copies/ml에서진단당시 co- Fig. 1. The bone marrow aspirates show a few hemophagocytic histiocytes (W-G stain, 1,000). Fig. 2. In situ hybridization for EBV-RNA in the biopsy of cervical lymph node shows some number of EBV-positive atypical lymphocytes ( 200).

3 폐의 말초T세포림프종으로 진행한 만성 활동성 Epstein-Barr Virus 감염증 1례 147 pies/ml으로 매우 증가하였다. 골수 흡인 검사에 조직검사를 시행하였다. 조직학적 소견에서 폐의 서 소수의 혈구포식 림프조직구가 관찰되었고 간질과 혈관을 미만성으로 침윤하는 균일한 비정 (Fig. 1), 경부 림프절 조직의 림프구들이 EBV 동 형 림프구들이 관찰되었는데, 이 림프구들은 면역 소보합결합(in situ hybridization) 양성으로 나타나 조직화학 염색에서 CD45RO에 강양성이었고, L26, 중증 CAEBV으로 진단하였다(Fig. 2). CD10, CD56에 음성이었다(Fig. 4). 환자는 조직학 치료 및 경과: 환자는 흉막 삼출액이 반복적으 적 소견과 T 세포 수용체(TCR) 감마쇄 유전자 재 로 나타나 검사한 흉부 전산화단층촬영(CT)에서 배열 양성으로 폐의 말초T세포림프종으로 진단되 악성림프종이 의심되는 우측 폐의 결절이 발견되 었다. 환자는 진단 이후 급성호흡곤란증후군으로 어(Fig. 3), 비디오 흉강경 수술(VATS)로 우하엽의 진행하여 사망하였다. Fig. 3. Chest CT shows consolidation and ground glass opacity with interlobular septal thickening and multiple nodules in the right lower lobe. Fig. 4. Video assisted thoracic surgery (VATS) biopsy of the right lower lobe shows diffusely infiltrating monotonous atypical lymphocytes on the interstitium and lymphoid emboli in the vessels (A: H&E stain, 100). Most of the atypical lymphocytes strongly express CD45RO on the immunohistochemical stains (B: 400).

4 148 연규민ㆍ권경아ㆍ곽정원등 고찰 EBV는헤르페스바이러스에속하며주로유소년기에감염되며성인의 95% 이상이 EBV에대한항체를가지고있다. 유소년기에 EBV에감염되면주로무증상이지만, 청소년기에는 25 75% 에서전염단핵구증을일으키며대증적치료만으로도자연적으로치료된다 2-4,11). EBV는면역이억제되어있는환자에서림프증식성질환을일으키는데최근활발한장기이식과면역억제제의사용으로장기이식후림프증식성질환이늘어나고있다 5). 드물지만 EBV는특별한소인이없는건강한사람에서도발열, 식욕부진, 인후통, 간비종대및간기능장애, 림프절종대등전염단핵구증의증상이반복되어만성화되기도하는데이를 CAEBV 라고하고, 이중 EBV 항원에대해특히높은항체역가를보이며, 임상적및혈액학적으로 EBV 감염의특징을갖는경우중증 CAEBV라분류하고치명적인경과를초래할수있다 5,6,12). CAEBV는 1978년 Virelizier 등에의해처음으로기술되었는데 13), Okano 등 14) 은 CAEBV의진단지표로 1 지속되거나반복적인전염단핵구증유사증상, 2 EBV VCA와 EA 항체역가의상승과같은비정상적인검사결과혹은말초혈액을포함한침범된조직에서상승된 EBV 게놈의발견, 3 진단시다른질병의경과로설명할수없는만성질환, 세가지모두를만족해야한다고제안하였다. 본증례의환자도 4년동안반복되는불명열병력과 2개월동안지속되는발열, 간기능장애, 간비종대및경부림프절종대가있었고, EBV VCA IgG 항체의지속적인증가와 EA 항체양성및말초혈액의 EBV DNA 실시간 PCR copies/ml로아주증가되어있었고경부림프절조직의 EBV in situ hybridization 양성과악성종양, 자가면역질환, 면역결핍증등의명백한원인이되는기저질환의과거력이없어 CAEBV 진단에합당하였다. Kimura 등 15) 의보고에의하면 CAEBV는발병 연령은생후 9개월에서 53세 ( 평균 11.3세 ) 이며남녀비의차이는없다. 중증 CAEBV는전연령대에서발병할수있지만주로 10대초반에발생하며남녀비는 :1로남자에서약간더호발한다. 본증례의환자도진단시연령은 10세여서중증 CAEBV 호발연령이었다. CAEBV와관련된중한합병증은일본의연구에의하면혈구포식증후군 (24.4%), 악성림프종 (18.3%), 파종혈관내응고 (15.9%), 간부전 (14.6%), 소화관천공및출혈 (11.0%), 관상동맥류 (8.5%), 중추신경계침범 (8.5%), 심근염 (6.1%), 간질성폐렴 (4.8%), 백혈병 (4.8%) 의순이었다 15). CAEBV 환자에서 EBV에감염된세포는대부분 B 세포가아닌 T 세포혹은 NK 세포의올리고클론성 (oligoclonal) 림프계증식을유도할수있는데, 실제적으로임상경과중 T 세포혹은 NK 세포림프종의선택적인성장을유도한다 16). CAEBV 과연관된합병증으로악성림프종이약 18% 에서초래되는데대부분 T 세포혹은 NK 세포림프종이나그중말초T세포림프종의비율은정확히알려져있지않다. 그러나 EBV 감염이확인된악성림프종중 64% 가 T 세포혹은 NK 세포림프종이며이중 6.5% 정도만이말초T세포림프종으로알려져있으며 10세미만에서는드문것으로보고되고있어 17), 소아에서는 CAEBV에서진행한말초T세포림프종은드물것으로사료된다. 또한 CAEBV에서진행된악성림프종중본증례와같은폐의림프종에대한보고는아주드물다. CAEBV의치료는항바이러스제, 고용량감마글로불린, 면역화학요법 (interferon, cyclosporine A, tacrolimus, etoposide) 등이시도되고있으나반복적인재발로그효과가입증되지못하였고 18), 본증례에서도고용량감마글로불린을 2차례정주하였으나효과는없었다. 그외에동종골수이식, EBV에특이한세포독성림프구의이식, 항림프구항체의주입등이시도되고있다 19). 동종조혈모세포이식은아직많은치료예가보고되지는않았지만완치를기대할수있는치료로알려져있는데, Kawa 등 20) 과 Kimura 등 15) 은동종조혈모세포

5 폐의말초 T 세포림프종으로진행한만성활동성 Epstein-Barr Virus 감염증 1 례 149 이식의완치율을각각 66.7% 및 56.3% 로보고하였지만, 진단당시간기능장애, 혈액응고장애등의경우가많아이식에대한상당한위험을갖고있다. CAEBV에서악성림프종으로진행한경우는더욱예후가나쁜데 Jones 등 8) 은 CAEBV에서 T 세포림프종으로진행한 3명의소아가모두화학요법에반응하지않고사망했다고보고하였다. CAEBV의사인은 T 세포혹은 NK 세포악성림프종혹은백혈병, 혈구포식림프조직구증, 다발성장기부전이었는데, 예후불량인자로는 8세이상의연령, 진단당시혈소판감소증및 T 세포감염이연관되어있는것으로보고되고있다 15). 본증례도예후불량인자를모두갖고있었으며, 예후가불량할경우초기부터동종조혈모세포이식과같은적극적인치료가요구되었다. 저자들은 10세남아에서폐의말초T세포림프종으로진행한 CAEBV을경험하였기에문헌고찰과함께보고하는바이다. 요약하면만성활동성 EBV 감염 (chronic active EBV infection, CAEBV) 은 EBV에특이하게면역결핍을보이는비가족성증후군으로최소한 3개월이상지속되는발열, 간비종대, 림프절종대, 간기능장애와높은 EBV 항체가를특징으로하는드문만성재발성질환으로서명백한원인이되는기저질환이없는것이특징인데, 18% 에서악성림프종으로진행된다고보고되고있으나폐의악성림프종에대한보고는아주드물다. 저자들은 10세남아에서폐의말초 T세포림프종으로진행한 CAEBV을경험하였기에보고하는바이다. 참고문헌 1. Tsuchiya S. Diagnosis of Epstein-Barr virus-associated diseases. Crit Rev Oncol Hematol 2002;22: Straus SE, Cohen JI, Tosato G, Meier J. Epsteinbarr virus infections: biology, pathogenesis, and management. Annals of Internal Medicine 1993;118: Okano M. Epstein-Barr virus infection and its role in the expanding spectrum of human diseases. Acta Pædiatrica 1998;87: Harabuchi Y, Yamanaka N, Kataura A, Imai S, Kinoshita T, Mizuno F, et al. Epstein-Barr virus in nasal T-cell lymphomas in patients with lethal midline granuloma. Lancet 1990;335: Okano M. Overview and problematic standpoints of severe chronic active Epstein-Barr virus infection syndrome. Crit Rev Oncol Hematol 2002;44: Okano M, Matsumoto S, Osato T, Sakiyama Y, Thiele GM, Purtilo DT. Severe chronic active Epstein-Barr virus infection syndrome. Clin Microbiol Rev 1991;4: Ohshima K, Kimura H, Yoshino T, Kim CW, Ko YH, Lee SS, et al. Proposed categorization of pathological states of EBV-associated T/natural killer-cell lymphoproliferative disorder (LPD) in children and young adults: overlap with chronic active EBV infection and infantile pulminant EBV T-LPD. Pathol Int 2008;58: Jones JF, Shurin S, Abramowsky C, Tubbs RR, Sciotto CG, Wahl R, et al. T-cell lymphomas containing Epstein-Barr viral DNA in patients with chronic Epstein-Barr virus infections. N Engl J Med 1988;318: Kikuta H, Taguchi Y, Tomizawa K, Kojima K, Kawamura N, Ishizaka A, et al. Epstein-Barr virus genomepositive T lymphocytes in a boy with chronic active EBV infection associated with Kawasaki-like disease. Nature 1988;333: Ohga S, Takada H, Honda K, Inamura T, Gondo K, Ohshima K, et al. Central nervous system T-cell lymphoproliferative disorder in a patient with chronic active Epstein-Barr virus infection. J Pediatr Hematol Oncol 1999;21: Miler G, Niederman JC, Andrews LL. Prolonged oropharyngeal excretion of Epstein-Barr virus after infectious mononucleosis. N Engl J Med 1973;288: Imai S, Sugiura M, Oikawa O, Koizumi S, Hirao M, Kimura H, et al. Epstein-Barr virus (EBV)-carrying and -expressing T-cell lines established from severe chronic active EBV infection. Blood 1996;87: Virelizier JL, Lenoir G, Griscelli C. Persistent Epstein-Barr virus infection in a child with hypergammaglobulinemia and immunoblastic proliferation associated with a selective defect in immune interferon secretion. Lancet 1978;2:231-4

6 150 연규민ㆍ권경아ㆍ곽정원등 14. Okano M, Kawa K, Kimura H, Yachie A, Wakiguchi H, Maeda A, et al. Proposed guideline for diagnosing chronic active Epstein-Barr virus infection. Am J Hematol 2005;80: Kimura H, Morishima T, Kanegane H, Ohga S, Hoshino Y, Maeda A, et al. Prognostic factors for chronic active Epstein-Barr virus infection. J Infect Dis 2003;187: Kimura H. Pathogenesis of chronic active Epstein- Barr virus infection: Is this an infectious disease, lymphoproliferative disorder, or immunodeficiency? Rev Med Virol 2006;16: Cho EY, Kim KH, Kim WS, Yoo KH, Koo HH, Ko YH. The spectrum of Epstein-Barr virus-associated lymphoproliferative disease in Korea: Incidence of disease entities by age groups. J Korean Med Sci 2008;23: Okano M. Therapeutic approaches for severe Epstein- Barr virus infection. Pediatr Hematol Oncol 1997; 14: Kuzushima K, Yamamoto M, Kimura H, Ando Y, Kudo T, Tsuge I, et al. Establishment of anti- Epstein-Barr virus (EBV) cellular immunity by adoptive transfer of virus specific cytotoxic T lymphocytes from an HLA matched patient with severe chronic active EBV infection. Clin Exp Immunol 1996;103: Kawa K, Okamura T, Yasui M, Sato E, Inoue M. Allogeneic hematopoietic stem cell transplantation for Epstein-Barr virus-associated T/NK-cell lymphoproliferative disease. Crit Rev Oncol Hematol 2002; 44:251-7

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