01-김승민/1-7

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미혜 조
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1 J Korean EMG Electrodiagn Med 대한근전도 전기진단의학회지 12(1):1~7, 2010 연세대학교의과대학신경과학교실 Abstract Electrodiagnosis vs. Pathology II: Nerve Seung Min Kim, M.D. Department of Neurology, Yonsei University College of Medicine Although electrophysiological study (Nerve Conduction Studies/EMG) is among the most sensitive and reliable approaches to detect and to characterize certain aspects of nerves disease, it is important for physicians to appreciates that EMG has limited value in (1) inferring symptoms and neuropathic deficit, (2) inferring involvement of small diameter fiber, (3) inferring underlying biochemical or other pathophysiological derangement, (4) inferring the presence and type and pathologic alteration in single fibers or Schwann cell, or (5) inferring interstitial pathologic abnormalities. For these purpose, an adequate neurological history taking and examination, delicate histologic study of nerve, quantitative autonomic test, and a variety of laboratory examination are usually needed. The purpose of this article is not to diminish EMG or to elevate the procedure of nerve biopsy, rather to provide a conceptual framework for how these techniques and the clinical and laboratory examinations can be used together in the assessment and follow up of neuropathy. Key Words: Nerve conduction studies, EMG, Nerve biopsy 신경전도검사나근전도검사와같은전기생리학적검사는말초신경병의이상을찾아내고그특성을규명하는데에있어아주유용하게이용됨은주지의사실이다. 그러나말초신경병의증상이나손상정도를예측하거나병리학적으로어떤종류의신경섬유가주로손상되었는지또는말초신경간질 (interstitial tissue) 의병적상태를예측하는데에있어전기생리학적검사로모든것을예측가능한것은아니므로이러한전기생리학적검사를판독할때에주의를기울일필요가있다. 1. 말초신경계의해부학적구조 1) 결체조직 말초신경계는여러개의신경다발 (fascicle) 로구성되어있는데, 이러한신경다발을경계로결체조직은 epineurium, perineurium, endoneurium 으로나뉘어지며 perifascicular tissue, lamellated sheath, intrafascicular tissue 로견주어볼수있다 (Fig. 1). Address reprint requests to Seung Min Kim, M.D. Department of Neurology Yonsei University College of Medicine CPO box 8044, Seoul, Korea TEL: , FAX: , kimsm@yuhs.ac 투고일 : 2010년 6월 1일, 게재확정일 : 2010년 6월 4일 1

근자에와서말초신경의정상적기능수행을위한결체조직의지지적역할이강조되고있다. Epineurium 은 perineurial ensheatment 를둘러싸는 areolar connective tissue 로구성되어있는데신경절단면의 30 내지 75% 를차지한다. 신경다발의수가많을수록 epineurium 의양도증가되며신경이관절부위를지나는부위에서결체조직도양적증가를보인다.

Perineurium 은개개의신경다발과신경절을둘러싸며여러층의판상구조를이룬다. 신경다발의크기에비례하여두께도증가하여큰신경다발에서는 15 층까지두꺼워진다.

2 근자에와서말초신경의정상적기능수행을위한결체조직의지지적역할이강조되고있다. Epineurium 은 perineurial ensheatment 를둘러싸는 areolar connective tissue 로구성되어있는데신경절단면의 30 내지 75% 를차지한다. 신경다발의수가많을수록 epineurium 의양도증가되며신경이관절부위를지나는부위에서결체조직도양적증가를보인다. epineurium 을둘러싸는결체조직과이어지나 epineurium 은상대적으로성긴구조를갖기때문에말초신경이어느정도움직일수있는유동성을부여한다. epineurium 은근위부에서경막과이어진다. collagen bundle, eleastic fiber, fibroblast, vasa nervosum, fat tissue 가 epineurium 에서관찰된다. Perineurium 은개개의신경다발과신경절을둘러싸며여러층의판상구조를이룬다. 신경다발의크기에비례하여두께도증가하여큰신경다발에서는 15 층까지두꺼워진다. 구성세포들은 flattend polygonal shape 을보이며세포간에 tight junction 으로연결되어있을뿐만아니라 endoneurium 과 epineurium 에접하는양면에서기저막으로경계를이루어 perineurial barrier 기능을수행한다. 척수근이경막을뚫고나오는 subarachnoid angle 에서 perineurium 의 outer layer 는거미막과경막사이로주행하여 dural mesothelium 을형성하며일부의 inner layer 는 root sheath 의 inner layer 를형성하면서척수근이척수와만나는부위에서 open end 로끝난다 (root sheath 의 outer layer 는연막과연결됨 ). 말초신경이말단부에서분지됨에따라말초신경의최소가지를한층의 perineurial cell 이둘러싸게되는데이를 sheath of Henle 라고부른다. 신경근접합부와같은 unencalsulated ending 에서는 perineurial ensheathment 가 open end 로끝나서근섬유와직접연결되지않기때문에 1~1.5 μm 정도의틈새 가있음을보고한학자도있다. Endoneurium 은 intrafascicular connective tissue 를의미하는데종적배열을보이는 collagen bundle, fibroblast, macrophage, mast cell, microvasculature 로구성되어있다. 발목부위의비복신경은 6~14 개의신경다발로구성되어있는데그면적은 0.6~1.2 mm 2 정도이다. 이중 collagen fibril 이점유하는면적은 0.3 mm 2 이며유수신경섬유가점유하는면적은 0.18~0.37 mm 2 라는보고가있다. endoneurium 은근위부에서차단됨이없이직접중추신경계로이어진다. 2) 혈관조직 말초신경계의혈액공급은 epineurium 과 perineurium 사이에존재하는풍부한혈관문합과 endoneurium 의 microvascular networks 에의해이루어진다. endoneurial microvessel 은신경내에서종적으로주행하며주로 capillaries 로구성되어있다. 아주가느다란말단부신경가지에서는혈관분포가관찰되지않는데 perinurium 을통한확산이중요한영양공급루트라고알려져있다. endoneurium 의미세혈관을전자현미경으로관찰하면 blood brain barrier 와유사한 tight junction 을보이는데이러한구조적특성은 blood nerve barrier 기능수행에중요한역할을한다. 3) 신경섬유 말초신경계의신경섬유는유수신경과무수신경으로나뉘어진다. 유수신경에서는한개의 internode 에한개의 Schwann cell 이둘러싸고있으며무수신경의경우여러개의무수신경이한개의 Schwann cell 에 Fig. 1. Cross section of the three fascicles of a normal nerve (plastic embedded section stained with osmium tetraoxide and paraphenylenediamine; original magnification 25). Fig. 2. Electron micrograph of a cross section of normal sural nerve, with myelinated and unmyelinated axon. 2

3 의해둘러싸여있다 (Fig. 2). Schwann cell 이 endoneurial space 와접하는면에는기저막이존재한다. 유수신경주위에두개이상의 Schwann cell 이관찰되면비정상적이다. 성인말초신경에서 internodal length 는 0.2 mm 에서 1.8 mm 로다양하다. internodal length 는항상일정하지는않으며개개의신경섬유에서가장긴길이를기준으로하였을때 60~90% 의변이를보인다. 일반적으로직경이굵은섬유는가는직경의섬유에비해 internodal length 가길다고알려져있다. 수초의두께는 g ratio (axon diameter/total fiber diameter) 에의해상대적으로표현될수있다. 성인에서 g ratio 는 0.7 정도이다. 신경섬유의직경을기준으로 g ratio 의 scatter diagram 을그리면신경병증에서신경섬유그룹간의변화를알수있는방법이된다. 4) 유수신경섬유의밀도와크기분포 신경조직검사의판독에서유수신경섬유의밀도와크기분포를파악하는것은매우중요하다. 따라서정상말초신경에서유수신경섬유의밀도와크기에대한이해가선행되어야한다. 10~60 세사이의정상인에서유수신경섬유의밀도는 7500~10000/mm 2 정도로비교적일정한범위를보인다. 크기분포는 bimodal peak 를보이며 1 μm 에서 22 μm 의범위로관찰된다. 가는직경의섬유는 3~4 μ m 에서굵은직경의섬유는대략 10 μm 근처에서 peak 가관찰된다. 가는직경섬유와굵은직경섬유의비율은통상적으로 3:1 이적용된다 (Fig. 3). 무수신경섬유는전자현미경을이용하여야만측정이가능하다. 무수신경섬유의대부분은 2 μm 이하의직경을보인다 (Fig. 4). 2. 말초신경병의증상과손상정도의예측 증상이란환자의주관적인경험에서비롯되기때문에환자마다차이가많다. 즉증상이심하다고해서신경의손상정도가항상심한것은아니다. 따라서임상가는이러한말초신경병의증상과실제임상에서관찰되는손상의정도를객관화하기위하여전기생리학적검사를이용하는것이현실이나검사와임상소견이항상부합되는것은아니다. 실례로유전성말초신경병증환자의가족에서신경전도검사를시행하면신경전달속도가정상치의반이하로저하되어있음에도불구하고검사이상을보이는가족은아무증상을호소하지않는경우를보게된다. 물론이러한무증상가족을추적한다면나중에어떤증상을나타낼가능성이있을것이다. 반대로노령환자에서발끝이저리고따갑다는증상을접하게되나전기생리학적검사에서어떤이상이발견되지않음을흔히경험하게된다. 또한병리학적으로작은직경의신경섬유를선택적으로침범하는일부유전성감각신경병증환자에서신경전도검사나근전도검사는정상임에도불구하고환자는아주심한온도각이나통각의소실과자율신경계이상을관찰할수있어서, 전기생리학적검사와환자의증상이서로일치하지않음을알수있다. 복합근육활동전위 (CMAP) 와같은전기생리학적지표는근력약화의정도를일부반영해주는것도사실이다. 즉족부내재근 (intrinsic foot muscle) 복합근활동전위의감소는아주초기의말초신경병증이존재함을민감하게반영하는객관적인지표가될수있다. 그러나이러한말단부전기생리학적지표수치하나만으 (μm) (μm) Fig. 3. Histogram and morphometric data on human proximal sural nerve. μm Fig. 4. Frequency distribution of unmyelinated axon diameter in the sural nerve. 3

4 로그환자의전체적근력약화의경과를예측할수는없고전기생리학적으로검사가어려운환자의모든근육을임상적으로평가하여야그환자의임상적경과를예측할수있어전기생리학적검사가제한적임을쉽게알수있다. 앞서기술한바와같이특별히작은직경의신경섬유를침범하여온도각이나통각, 자율신경계이상을동반하는감각 / 자율신경병성말초신경병증에있어서통상적인전기생리학적검사는불충분한경우가많다. 물론이러한감각 / 자율신경병성말초신경병환자에서큰직경의신경섬유 (large diameter nerve fiber) 가침범되는경우도비교적흔하여통상적신경전도검사에서이상이검출될확률이높은것은사실이나이론적으로는전혀이상이없을수도있음을알아야한다. 이러한이유로온도각이나통각의역치 (cooling, warming, nociceptive detection threshold) 를검사하는정량적감각검사 (quantitative sensory examination) 나자율신경계검사가통합적으로함께적용되어야할필요가있다. 또한선별된환자에서신경생검을통하여작은직경신경섬유침범을형태학적으로입증할수도있을것이다. 3. 개별적신경섬유침범과신경병리학적이상의예측 전기생리학적검사가병리학적으로큰직경의신경섬유침범하는말초신경병을검색하는데에과연유용한지한번곰곰이따져볼필요가있다. 근육을지배하는큰직경의신경섬유를침범하면서신경섬유의변성이나재생을동반하거나국소적혹은미만성신경전도이상을초래하는말초신경병증에서근전도검사는상당한정보를제공한다. 신경섬유의변성이나소실, 재생, 전반적이거나국소적탈수초변화, collateral sprouting, 운동단위의재구성 (reorganization of motor units), 근육다발수축 (fasciculation) 이나근경직 (cramp) 현상등은근전도검사를통하여어느정도예측이가능하다고본다. 그러나다른한편으론 axonal spheroid, 당원침착 (accumulation of glycogen), 이염색성과립의축적 (occurrence of granules of metachromatic leukodystrophy) 등과같은섬세한개개의신경섬유변화를통상적전기생리학적검사로유추할수는없다. 또한현재의전기생리학적검사로단편적인축삭변성과지속적으로진행되는축삭변성과의감별 (monophasic from continuing axonal degeneration), 축삭위축과큰직경섬유의소실과의감별 (axonal atrophy from loss of large fiber), 원발성및이차성탈수초변화와의감별 (primary from secondary demyelination) 하기는 어렵다. 근육을지배하는운동성의큰직경섬유의이상을전기생리학적검사로예측하는것보다감각성신경섬유의이상을예측하기는더제한적이다. 피부를통한신경활동전위 (nerve action potential) 의진폭은생존해있는큰직경의신경섬유의개수 (large fiber number) 에비례한다. 전기생리학적검사로신경섬유의개별적병리변화를예측하기란운동신경섬유에서와같이불가능하지만, 감각신경섬유의 axonal sprouting 이나재생을전기생리학적으로검색하기란더더욱불가능하여운동신경섬유보다제한적이다. 감각신경섬유가신경속 (nerve fascicle) 의일부구역 (sector) 에서만침범되거나국소적양파껍질모양 (focal onion bulb formation) 을보일때병리적검사없이전기생리학적검사로이를규명하기란불가능하다. 4. 간질 (interstitial tissue) 에있어서의병리적변화에대한예측 근전도검사로간질의병리적변화를검출하거나진단하고특성화하기에는제한적이다. 이러한변화를반영하기위해서는미세현미경을사용하는병리학적검사가필수적이다. 간질의병리적변화는간질변화로야기되는신경섬유의이차적파급효과 - 생리적차단 (physiologic block), 축삭변성, 재생, 축삭위축, 탈수초성변화 - 를통해서만근전도로검색이된다. 그러나실제적인간질의세부적이상을조직검사없이근전도검사로파악하기란불가능하다. 신경조직검사는대사산물의축적 (metabolic storage), 감염, 염증성변화, 혈관변화, 허혈성손상 (ischemic injury), 출혈, 종양의침범등에대한정보를제공한다. 나병성말초신경병증은신경내막의국소적임파구침윤과상피세포양침윤 (epithelioid infiltration) 과 acid-fast stain 에서나균의침범으로진단이가능하다. 단순포진바이러스감염이나에이즈바이러스감염에있어염증의양상이나분포, 신경세포의손상양상이진단에도움이된다. 신경의염증변화는신경의어느위치에서침범이되었는지 ( 척수전각, 신경근, 신경절, 신경총, 말초신경 ), 신경의어떤구획 (compartment) 이침범되었는지 ( 신경내막, 신경주막, 신경외막 ), 병리학적변화의성상 ( 혈관염, 염증성 - 탈수초변화, 육아종등 ), 염증세포의종류등으로나누어서살펴보아야한다. 신경생검은유전분의침착을확인하기위하여꼭필요하다. 그외에도 Tangier, Fabry, Krabbe, ceroid lipofuscinosis 같은지질축적질환의진단에도유용 4

5 Table 1. Indication of Neuronal-Axonal Degeneration Loss of nerve fibers Motor Decreased maximum M potential amplitude (area) Decreased recruitment Decreased motor unit estimates Sensory Decreased amplitude of compound nerve action potential Dennervation of muscle (no equivalent for sensory fibers) Fibrillation potentials Positive sharp waves Reinnervation (no equivalent for sensory fibers) Increased M potential amplitude Increased fiber density Increased amplitude and duration of motor unit potentials ±increased territory of motor unit (potential) Increased incidence of linked potentials Neuromuscular increased jitter ± blocking Axonal blocking Conduction velocities Normal or only minimally reduced 하다. 혈관의침범은허혈변화에의하여이차적신경섬유변성을초래한다. 임상적으로여러가지괴사성혈관염이말초신경을침범하며, 동맥, 정맥, 모세혈관이다양한기전에의하여폐쇄된다. 또한혈관염에침범된혈관은출혈등의다양한병리적변화를보일수있다. 혈관염의혈관침범은단순한횡단면의이상뿐만아니라종적인공간에서의공간적변화로유추하여보는것도중요하다. 5. 축삭형말초신경병증 1) 병태생리적측면 축삭의변성과소실이특징인여러질환이존재한다. 예를들면 neurotoxin, 영양결핍, 유전적질환이여기에속하는데, 실제축삭의와해 (breakdown) 를유발하는명확한병태생리학적기전은잘밝혀져있지않다. 몇몇의축삭형신경병증에서신경의원위부와근위부위치에서신경섬유개수의차이가존재하는것을보면축삭의변성이원위부에서시작하여근위부로진행함을유추할수있다. 이상황에서질병발생의핵심은신경세포체 (neuronal cell body) 에존재하는데, 말 Table 2. Neuronopathies and Axonopathies Muscle fibers Acute Chronic Increased insertional activity Fibrillation potential Common, may be abundant May be little or none Positive sharp waves Motor Unit Action Potentials (intramuscular recorded) Recruitment Reduced Reduced Linked potentials Common, often blocking Uncommon Blocking, axonal neuromuscular Common Uncommon Fluctuation in size and shape of MUAP s Common Uncommon Repetitive firing Common Uncommon Fiber density Variable Increased, may be striking Abnormally large amplitude MUAP s Uncommon in acute-subacute Characteristic of well-established mature reinnervation patterns Decrements in MUAP s in response to repetitive May be No stimulation Maximum M potentials Decreased in proportion to Relatively preserved even number of motor axons in face of severe losses of (neuron, units) lost motor axons Maximum motor conduction velocities Normal or nearly so Usually within normal range but may be slowed to 1/2 the normal lower limit if only 1 or 2 motor units remain 5

6 초쪽으로뻗어있는축삭의전장을정상적으로유지하기어려워져서신경세포체가위치하는중심부쪽으로축삭이말초부터변성을나타내게되며, 이러한현상을 dying back 이라부른다. 신경연속성이급격히차단되는결과로유발되는 Wallerian degeneration 과는달리축삭변성은아주천천히진행됨이특징이며, 간질의세포반응은적다. 축삭의소실이수초막의파괴를유발함은자명하다. 수초는분절되어종국에는탐식세포에의해제거된다. 만성축삭형신경병증에서신경생검소견을보면신경의어떤성분에있어서도활동적인와해를찾기가어렵다. 그러나절단면조직검사에서는관찰되지않던와해의존재를개개의신경섬유를갈래검사를통해관찰하면와해가산재되어있음이관찰가능하다. 축삭변성의존재는신경횡단면조직검사에서유수및무수신경섬유의밀도가감소하는것과신경내막의결체조직의양이증가함으로알수있다. 2) 전기생리학적특성 축삭형신경병증에서어떤특정질환에관계없이전기생리학적변화양상은질병의속도 (tempo) 에달려있다. 급성운동성축삭형신경병증의경우중등도내지현저한탈지배전위, 축삭혹은신경근접합부전달의불안정성, 운동신경섬유흥분성이상, 생존하는신경섬유축삭수에근접하는최대 M 전위크기를보인다. 만성축삭신경병증의경우삽입활동이나 fibrillation potential 은그리현저하지않으며, 축삭혹은신경근접합부전달의불안정성도미약하다. 최대 M 전위크기또한아주심한축삭손실에도불구하고정상에근접하게유지됨이보통인데, 아마도정상축삭지배요소가완전소실될때까지축삭소실에비례하여일정하게재생과정이유지되기때문으로추정된다 (Table 1, 2). 6. 탈수초성말초신경병증 국소적탈수초성병변의병태생리학적중요성은이미 1944 년도에 Denny-Brown 등을통하여강조되어왔다. 대부분의경우에있어국소적탈수초화는전도차단 (conduction block) 으로정의되는신경흥분의전파가차단됨을야기한다. 어떤경우의국소탈수초성병변에서는도약전도 (salutatory conduction) 가연속전도 (continuous conduction) 로대체된다. 재수초는전도차단을호전시키지만초기에는 safety factor 가감소를수반한다. 아주광범위한재수초는신경전달속도의 상당한지연을동반하기도한다. 1) 압박성병변의탈수초 급성혹은만성신경압박은압박부위의탈수초화를초래하여국소적인전도차단이나국소적신경전달속도의지연같은국소적전도이상을유발가능하다. 이러한소견은국소적압박성혹은포착성신경병증의신경생리학적기본이된다. 아주심한신경압박은탈수초성병변과함께축삭변성을수반하여압박말단부에신경섬유의소실을야기할수있다. 2) 후천성탈수초성말초신경병 AIDP 와 CIDP 가이러한말초신경병증의가장흔한원인이다. AIDP 와 CIDP 에서염증성 - 탈수초성병변은말초신경계전장을통하여산재하여발생가능하다. 표준화된신경전도검사가가능한말초신경계의중간부위가침범된경우전도이상소견을가장쉽게검출가능하며소견자체도전도차단이나현저한전달속도의지연같이전형적으로나타난다. 3) 선천성탈수초성말초신경병증 CMT 가가장대표적인질환이되며, 요즈음에는분자생물학적진단이이들질환의진단에더유용하게되었다. 대부분의경우에서수초단백의이상이문제가된다. 병리학적검사에서 onion bulb formation 이나 internode 가짧아짐이관찰되는데, 아주장기간의탈수초와이차적인재수초현상과연관된다. 새로진행하는탈수초성병변의부재로전도차단이잘수반되지않는것을설명가능하다. 그러므로임상적인결손증상은주로축삭소실과관련이있다고여겨지며, 환자마다차이가있다. 맺음말 말초신경병의성상을규명하는데에있어전기생리학적검사가가장간편하고임상적으로손쉬운접근방법임에는틀림이없으나이검사역시제한적이다. 따라서말초신경병의진단이나평가, 추적경과관찰에있어전기생리학적, 병리학적, 임상적검사의상호보완적접근은불가피하므로임상가는이러한감사들의장단점을잘파악하여적절히이용하는것이필요하다. 6

7 참고문헌 1. : Diagnostic value of nerve biopsy. 대한신경과학회지 1994: 12(sup): Dyck PJ, Bushek W, Litchy WJ: Vibratory and cooling detection thresholds compared with other test in diagnosing and staging diabetic neuropathy. Diabetic Care 1987: 10: Dyck PJ, Karnes J, Lambert EH: Longitudinal study of neuropathic deficits in hereditary motor and sensory neuropathy type 1. Neurology 4. Dyck PJ, Lambert EH, Mulder DW: Charcot-Marie-Tooth disease: Nerve conduction and clinical studies of a large kinship. Neurology 1963: 13: Dyck PJ, Karnes J, O Brien PC, Zimmerman IR: Detection threshold of cutaneous sensation in human, in Dyck PJ, Thomas PK, Lambert EH, Bunge R eds: Peripheral Neuropathy. Philadelphia, W.B. Saunders, 1984: Lindblom U, Tenger R: quantification of sensibility in mononeuropathy, polyneuropathy, and central lesions, in Munsat TL eds: Quantification of neurologic deficit. Boston, Butterworths, 1989: Low PA: Quantification autonomic responses, in Dyck PJ, Thomas PK, Lambert EH, Bunge R eds: Peripheral Neuropathy. Philadelphia, W.B. Saunders, 1984: Low PA. Fealey RD: Sudomotor neuropathy, in Dyck PJ, Thomas PK, Lambert EH, Bunge R eds: Peripheral Neuropathy. Philadelphia, W.B. Saunders, 1984: Thomas PK: Other inherited neuropathies, in Dyck PJ, Thomas PK, Lambert EH, Bunge R eds: Peripheral Neuropathy. Philadelphia, W.B. Saunders, 1984: Kimura J: Nerve conduction and electromyography, in Dyck PJ, Thomas PK, Lambert EH, Bunge R eds: Peripheral Neuropathy. Philadelphia, W.B. Saunders, 1984: Lambert EH: Clinical Examination in Neurology. Philadelphia, W.B. Saunders, Dyck PJ, Lambert EH: Numbers and diameters of nerve fibers and compound action potential of sural nerve: controls and hereditary neuromuscular disorders. Trans ANA 1986: 91: Dyck PJ, Thomas PK, Griffin JW, Low PA, Podulso JF (eds): Peripheral Neuropathy, 3rd ed. Philadelphia: WB Saunders, Cavanagh JB: The pathokinetics of acryl amide intoxication: A reassessment of the problems. Neuropathol Appl Neurobiol 1982: 8: Hahn AF, Brown WF, Koopman WF, Feasby TE: X- linked dominant hereditary motor and sensory neuropathy. Brain 1990: 113: Deny Brown D, Brenner C: Paralysis of nerve induced by direct pressure and by tourniquet. Arch Neurol 1944: 51: Rasminski M, Kearney RE, Aguayo AJ, et al.: Conduction of nerve impulses in spinal roots and peripheral nerves of dystrophic mice. Brain Res 1978: 143: 71. 7

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