대한소화기내시경학회지 2006;33:278-284 원발성대장인환세포암의임상및내시경특성 울산대학교의과대학서울아산병원내과, * 외과, 진단병리과 표성희 변정식 명승재 양석균 이형준 표승일 김진호 김진천 * 장세진 Clinical and Colonoscopic Characteristics of Primary Signet Ring Cell Carcinoma in Colorectum Sung Hee Pyo, M.D., Jeong-Sik Byeon, M.D., Seung-Jae Myung, M.D., Suk-Kyun Yang, M.D., Hyung Joon Lee, M.D., Seung Il Pyo, M.D., Jin-Ho Kim, M.D., Jin Cheon Kim, M.D.* and Se Jin Jang, M.D. Departments of Internal Medicine, *Surgery and Diagnostic Pathology, Asan Medical Center, University of Ulsan College of Medicine, Seoul, Korea 목적 : 원발성대장인환세포암은대장암의드문조직형태로흔히진행된병기로발견되어예후가좋지않다. 본연구에서는원발성대장인환세포암의임상특성및내시경특징에대해분석하고자하였다. 대상및방법 : 1997년 1월부터 2005년 3월까지서울아산병원에서병리학적검사를통해원발성대장인환세포암으로확진된 28명을대상으로하였다. 일반적인대장암과의비교분석을위해동일기간동안원발성대장비점액성선암으로확진된환자중 100명을무작위로선정하였다. 이들의의무기록및대장내시경결과를분석하였다. 결과 : 원발성대장인환세포암환자들의진단시평균연령은 47.3±15.5세로원발성대장비점액성선암군의 60.3±10.4세에비해유의하게낮았다 (p<0.001). 두군간에남녀비의차이는없었다. 진단시혈변은원발성대장인환세포암군에비해비점액성선암군에서더흔했으며 (4/28, 14.3% vs. 54/100, 54.0%, p<0.001), 복통의빈도는원발성대장인환세포암군에서높았다 (20/28, 71.4% vs. 29/100, 29.0%, p<0.001). 원발성대장인환세포암환자들은비점액성선암군에비해 Duke 병기 A 또는 B의조기병기가드물었다 (4/28, 14.3% vs. 58/100, 58.0%, p<0.001). 원발성대장인환세포암환자들의대장내시경소견을분석해보았을때 Borrmann type 4 미만성침윤형의빈도가비점액성선암군에비해높았으며 (10/28, 35.7% vs. 3/100, 3.0%, p<0.001), 우측결장에서의발생률도유의하게높았다 (17/28, 60.7% vs. 20/100, 20.0%, p<0.001). 원발성대장인환세포암환자들의대장내시경생검조직진단율은 85.7% 로비점액성선암군의 98.0% 에비해유의하게낮았다 (p=0.021). 동시성선종동반율은두군사이에차이가없었다. 결론 : 원발성대장인환세포암은원발성대장비점액성선암에비해젊은연령에서호발하며, 미만성침윤형을흔히보이고, 진단시더진행된병기이며, 대장내시경생검조직을통한병리학적진단율이낮은경향을보인다. 따라서, 원발성대장인환세포암의진단에있어임상및대장내시경적의심과세심한조직생검은매우중요하다고생각한다. 색인단어 : 인환세포암, 대장선암, 대장내시경, 조직생검 서 론 접수 :2006 년 4 월 26 일, 승인 :2006 년 8 월 30 일연락처 : 변정식, 서울시송파구풍납 2 동 388-1 번지우편번호 : 138-736 울산대학교의과대학서울아산병원소화기내과 Tel: 02-3010-3905, Fax: 02-485-5782 E-mail: jsbyeon@amc.seoul.kr 인환세포암은점액이세포내에저류되고핵이한쪽으로치우쳐있는특징적고리모양의암세포가전체암세포의 50% 이상을차지하는대장암의한조직형태이다. 위, 소장, 대장등소화관에서주로발생하며유방, 담낭, 췌장, 방광등에서의발생도보고되고있으 278
표성희외 : 원발성대장인환세포암의임상및내시경특성 279 나, 대부분은위에서발생한다. 대장인환세포암은대장암의드문조직형태중하나이며, 특히대장에발생하는원발성인환세포암은전체대장암의 1% 내외로알려져있다. 1,2 원발성대장인환세포암은 1951년 Laufman 과 Saphir 3 에의해처음으로보고된후그임상적및병리학적특성에대한국내 4-6 및국외 7,8 연구들이있어왔으며, 일반적인대장비점액성선암에비해진단시연령이젊고, 병기가더진행된경우가많으며, 생존율이더낮은것으로보고되고있다. 8-11 한편, 원발성대장인환세포암의일부는점막하침윤을주로하는성장을보임으로써감염성대장염, 염증성장질환및허혈성장질환등과내시경적감별이힘들수있음이보고되기도하였다. 12 그러나, 원발성대장인환세포암의 이와같은내시경소견에대해체계적으로분석한연구는드물다. 이에본연구에서는대장암의드문조직형인원발성대장인환세포암의진단시임상적특징을분석하고자하였으며, 특히, 내시경소견의특성을살펴보고자하였다. 대상및방법 1. 대상 1997년 1월부터 2005년 3월까지서울아산병원에서대장내시경적생검조직검사나수술후병리조직학적검사에서대장인환세포암으로보고된 34명의환자를 A B C D Figure 1. Borrmann classification of colorectal cancer. (A) A polypoid mass with no definite ulcer on its surface is a characteristic feature of Borrmann type 1. (B) Borrmann type 2 colorectal cancer shows an ulcerofungating mass whose edge is clearly demarcated from normal mucosa. (C) Borrmann type 3 colorectal cancer shows an ulceroinfiltrative lesion whose edge is not clearly demarcated from normal mucosa. (D) Borrmann type 4 colorectal cancer shows a diffuse infiltrative lesion with no definite ulcer, which leads to submucosal thickening and resultant stenosis.
280 대한소화기내시경학회지 2006;33:278-284 대상으로하였다. 이들중다른원발병소로부터전이된이차성인환세포암 4예, 병리조직슬라이드재검토과정에서선암으로재분류된 1예및대장내시경사진을확인할수없었던 1예를제외한총 28명의원발성대장인환세포암환자가본연구의분석대상이되었다. 일반적인대장암과의비교분석을위해같은기간동안원발성대장비점액성선암으로진단된 4,126명의환자들중 Microsoft Office Excel 2002 프로그램을이용하여무작위로추출된 100명의환자를함께분석하였다. 2. 방법 대상환자들의의무기록을검토하여진단시연령, 성별, 증상및수술기록등을분석하고병기를분류하였다. 대장암의병기는임상적병기를기준으로 Dukes Astler-Coller 13 분류에따라정하였다. 환자의병리조직학적진단은한명의병리전문의가대장내시경생검조직및수술조직을재검토하여확진하였으며, WHO 정의기준에따라분류하였다. 14 대장내시경결과지를분석하여내시경시행당시대장내시경진단을조사하였다. 대장암의내시경적육안소견분류를위해대장내시경사진을재검토하였으며, 대장내시경사진은서울아산병원 PACS 시스템에보관된사진및폴라로이드사진을분석하였고, 육안분류는 Borrmann classification 15 을따랐다 (Fig. 1). 이외에대장암의위치, 동반된동시성선종의유무에대해검토하였다. 진단시협착으로전체대장경이시행되지않았던환자의경우동시성선종유무의평가는수술후 6개월이내에시행한대장내시경소견을통하여판단하였다. 대장내시 Table 1. Clinical Characteristics of Primary SRCC in Colorectum Primary Primary colorectal colorectal p value SRCC (n=28) NMAC (n=100) Presenting symptoms Bloody stool 4 (14.3%) 54 (54.0%) <0.001 Abdominal pain 20 (71.4%) 29 (29.0%) <0.001 Constipation 3 (10.7%) 4 (4.0%) 0.167 Diarrhea 0 (0.0%) 1 (1.0%) 0.590 Stool caliber change 3 (10.7%) 4 (4.0%) 0.167 Asymtomatic 0 (0.0%) 8 (8.0%) 0.122 Hemoglobin (g/dl) 12.71±2.12 13.19±1.83 0.242 CEA (ng/ml) 37.93±134.59 9.00±20.59 0.039 SRCC, signet ring cell carcinoma; NMAC, nonmucinous adenocarcinoma; CEA, carcinoembryonic antigen. 경생검조직의병리학적진단율을분석하였다. 3. 통계 연속변수의분석을위해 Student's t-test를이용하였으며범주형변수의비교를위해 Pearson chi-square test 및 Fisher's exact test를이용하였다. 통계분석은 SPSS 12.0 (SPSS Inc., Chicago, IL) 을이용하였다. p<0.05인경우에통계적으로유의한것으로간주하였다. 1. 임상적특성 결 원발성대장인환세포암환자들의평균연령은 47.3± 15.5세로원발성대장비점액성선암환자의 60.3±10.4 세에비해유의하게낮았으나 (p<0.001), 남녀비는 15: 13으로원발성대장비점액성선암의 63:37과차이가없었다 (p=0.366). 원발성대장인환세포암환자들은원발성대장비점액성선암환자에비하여진단시혈변은적었으나 (4/28, 14.3% vs. 54/100, 54.0%, p<0.001) 복부통증이나불편감은의미있게높았다 (20/28, 71.4% vs. 29/100, 29.0%, p<0.001)(table 1). 그외증상의차이는없었다. 진단시 Duke 병기 A 또는 B인경우가원발성대장인환세포암군에서는 4명 (14.3%) 이었던반면원발성대장비점액성선암군에서는 58명 (58.0%) 으로, 원발성대장인환세포암환자들에있어조기병기가유의하게낮은빈도를보였다 (p<0.001)(table 2). 2. 내시경적특성 1) 형태학적분류 : 원발성대장인환세포암환자들중미만성침윤형소견을보이는 Borrmann type 4 유형은 10명 (35.7%) 에서관찰되어원발성대장비점액성선암의 3명 (3.0%) 에비해유의하게높은빈도를보였다 (p Table 2. Stage of Primary SRCC in Colorectum at the Time of Diagnosis Primary colorectal Primary colorectal Duke stage SRCC NMAC (n=28) (n=100) A 0 (0.0%) 1 (1.0%) B 4 (14.3%) 57 (57.0%) C 15 (53.6%) 42 (42.0%) D 9 (32.1%) 0 (0.0%) SRCC, signet ring cell carcinoma; NMAC, nonmucinous adenocarcinoma. 과
표성희외 : 원발성대장인환세포암의임상및내시경특성 281 Table 3. Colonoscopic Characteristics of Primary SRCC in Colorectum Primary Primary colorectal colorectal p value SRCC (n=28) NMAC (n=100) Borrmann type 1 9 (32.1%) 29 (29.0%) 2 0 (0.0%) 45 (45.0%) 3 9 (32.1%) 23 (23.0%) 4 10 (35.7%) 3 (3.0%) 1, 2 and 3 vs. 4 18 (64.3%) 97 (97.0%) vs. 10 (35.7%) vs. 3 (3.0%) <0.001 Endoscopic stenosis 19 (67.9%) 29 (29.0%) <0.001 Location of tumor <0.001 Right colon* 17 (60.7%) 20 (20.0%) Left colon 11 (39.3%) 80 (80.0%) Synchronous adenoma 7 (31.8%) 51 (51.0%) 0.079 SRCC, signet ring cell carcinoma; NMAC, nonmucinous adenocarcinoma. *Right colon, cecum - splenic flexure. Left colon, descending colon - rectum. <0.001)(Table 3). 병변에의한내강의부분적혹은전체적협착으로대장내시경의통과가불가능하였던경우는원발성대장인환세포암군에서 19명 (67.9%), 원발성대장비점액성선암군에서 29명 (29.0%) 으로유의하게인환세포암군에서높은빈도를보였다 (p<0.001) (Table 3). 한편, 협착으로내시경의통과가불가능하였던원발성대장인환세포암환자 19명중 7명 (36.8%) 은 Borrmann type 4 유형이었다. 2) 병변의위치및동시성선종동반율 : 원발성대장인환세포암환자들중 17명 (60.7%) 은맹장에서비만곡부까지의우측결장에서병변이관찰되었으며원발성대장비점액성선암환자들의경우 20명 (20.0%) 이우측결장에병변을보여, 인환세포암이유의하게높은우측결장에서의발생빈도를나타내었다 (p<0.001)(table 3). 동시성선종은진단당시나수술후추적검사로대장전체의관찰이가능하였던 22명의원발성대장인환세포암환자들중 7명 (31.8%) 에서발견되었으며, 97명의원발성대장비점액성선암환자들중 51명 (52.5%) 에서발견되어, 두군사이에동시성선종동반율의차이는유의하지않았다 (p=0.079)(table 3). 3) 대장내시경진단및생검조직진단율 : 첫대장내시경진단이대장암이었던경우가원발성대장인환세포암군은 24명 (85.7%), 원발성대장비점액성선암군은 100명 (100%) 으로인환세포암군에서내시경진단이 잘못된경우가유의하게많았으며 (p=0.002), 잘못된진단은대장염, 외부압박등이었다. 첫대장내시경중시행한생검조직에대한검사에서병리학적진단이내려진경우는원발성대장인환세포암군이 24명 (85.7%), 원발성대장비점액성선암군이 98명 (98.0%) 으로원발성대장인환세포암군에서유의하게낮은생검조직진단율을보였다 (p=0.021). 그러나생검개수는두군사이에차이가없었으며, 원발성대장인환세포암환자 28명의평균생검개수는 4.89±1.69개였고원발성대장비점액성선암환자는 94명에서생검수확인이가능하였고, 평균 4.26±1.17개였다 (p=0.074). 한편, 첫대장내시경생검에서병리학적진단이된경우와그렇지못한경우의생검갯수도차이가없었다 (4.39±1.26 vs. 4.67±2.34, p=0.790). 첫대장내시경생검조직으로병리학적진단이되지못한원발성대장인환세포암환자 4명중 3명은 Borrmann type 4 유형이었다. 고 원발성대장인환세포암의임상및내시경적특성을분석한본연구에서인환세포암은일반적인원발성대장비점액성선암에비해 Borrmann type 4의미만성침윤형소견을흔하게보이면서생검조직에서의병리학적진단율이다소낮은특징을보였다. 원발성대장인환세포암에서드물지않게미만성침윤형인 Borrmann type 4 소견이관찰됨은몇몇연속증례에대한기술적연구들을통해보고된바있다. 4-6,16 한편, Tung 등 9 은일반적인원발성대장비점액성선암과의비교연구를통해인환세포암은 14.3% 에서미만성침윤형을보이는반면원발성대장비점액성선암은 7.2% 에서미만성침윤형소견을보여인환세포암에서 Borrmann type 4와같은침윤형이더흔함을확인하였다. 이러한결과는원발성대장인환세포암의 35.7% 에서미만성침윤형을보여비점액성선암에비해높은빈도를확인한본연구의결과와일치하는소견이다. 이와같이미만성침윤형소견의빈도가높다는사실은몇가지임상적의의를가질수있을것으로생각된다. 첫째, 내시경적진단이잘못될가능성이다. 실제본연구에서도원발성대장인환세포암환자 28명중 4명이첫대장내시경에서대장염및외부압박등의잘못된진단을보였고, 이중 3명이 Borrmann type 4 유형이었다. Fahl 등 12 도미만성침윤형대장암의내시경적진단으로대장염, 염증성장질환및허혈성대장염과같은의외의진단이내려질수있음을보고한바있 찰
282 대한소화기내시경학회지 2006;33:278-284 다. 둘째, 미만성침윤형인환세포암은점막하로침윤하며성장하는특성을보이기때문에 1 점막층을생검하게되는내시경생검조직검사에서병리학적진단을얻기힘든경우가있을수있다는점이다. Lee 등 6 은원발성대장인환세포암에서첫대장내시경생검조직양성률이 72.2% 라고하였다. 본연구에서도원발성대장인환세포암의첫대장내시경생검조직을통한병리학적진단율은 85.7% 로나타났는데, 이러한진단율은본연구에서 98.0% 및일부연구에서 100% 까지보고되고있는원발성대장비점액성선암에서의생검조직양성률에비해낮은진단율임을알수있다. 17 마지막으로, Borrmann type 4의경우미만성점막하침윤으로인해내강의협착을유발할가능성이높다는점이다. Fahl 등 12 은 91명의원발성대장인환세포암환자중 30% 에서대장폐쇄가동반되었다고보고한바있다. 본연구에서도원발성대장인환세포암환자들의 67.9% 가내시경적협착을보여원발성대장비점액성선암의 29.0% 에비해유의하게높은경향을보였으며, 이들중 7명 (36.8%) 이미만성침윤형이었다. 결과적으로내시경의통과가힘들어적절한생검위치를확보하기어려울가능성이있으며이러한점도원발성대장인환세포암의낮은생검조직양성률과관련이있을것으로추정된다. 원발성대장인환세포암의호발위치에대해서는이견이있다. 일반적으로직장및 S결장에서 70% 이상발견되어비점액성선암과차이가없다는보고들이많지만, 2,3,6,18-20 맹장에서비만곡부까지우측결장에서더많이발생한다는연구결과들도있으며, 11,21-23 좌측및우측결장에서의발생빈도가유사하다는보고들도있다. 10,24 본연구에서는원발성대장인환세포암의 60.7% 가우측결장에발생해원발성대장비점액성선암에비해높은우측결장발생률을보였다. 이러한차이는각연구에포함된증례수가많지않은점에기인하는것으로생각되며, 따라서향후추가적인관찰이필요할것으로생각한다. 한편, 원발성대장인환세포암환자에서동시성선종에대한연구는드문데, 본연구에서는일반적인원발성대장비점액성선암에서의동시성선종동반율과차이가없었다. 이는원발성대장인환세포암이비점액성선암과마찬가지로대장선종으로부터발생할가능성을시사하는소견으로생각되며, 이러한연관성을관찰한몇몇연구보고들의주장을뒷받침해준다. 25,26 그러나아직대장선종과대장인환세포암사이의관계를체계적으로분석한연구는없는실정이며, 보다객관적인결론을위해서는분자생물학 적접근을비롯한추가적연구가필요하다고생각한다. 원발성대장인환세포암의임상적특징을분석한여러연구들에의하면, 원발성대장인환세포암은일반적인대장비점액성선암에비해젊은연령에서호발하는것으로보이며, 9,23,27-29 호발성별에대해서는이견이있으나 2,3,30,31 대체로남녀간에큰차이는없어보인다. 10,27 본연구에서도원발성대장인환세포암의진단시연령은비점액성선암에비해낮았으며남녀간에발생률의차이는없었다. 한편, 원발성대장인환세포암은진단시비점액성선암에비해진행된병기를보이는경우가더흔한것으로보고되고있으며, 9 본연구에서도유사한결과를보였다. Lee 등 4 은대장의점액암이비점액암에비해협착이나폐색등을흔히동반하며, 대장점액암중에서도특히, 인환세포암에서폐색및이로인한복통이흔하다고보고하였다. 본연구에서도원발성대장인환세포암환자들은비점액성선암군에비해복통및복부불편감을호소하는경우가유의하게많았으며, 이러한결과는 Lee 등 4 의주장과마찬가지로본연구에서도원발성대장인환세포암환자들에서협착을보이는경우가더흔했던점과관련이있을것으로추정된다. 한편, 원발성대장비점액성선암환자들은혈변을호소하는경우가더많았는데, 이는육안적혈변을유발할가능성이높은직장및 S결장등좌측결장에서의병변발생이원발성대장인환세포암에비해더흔했던점에기인하는것으로생각한다. 결론적으로, 원발성대장인환세포암은일반적인원발성대장비점액성선암에비해대장내시경소견상미만성침윤형을흔히보이고, 생검조직을통한병리학적진단율이낮은경향을보인다. 이러한특징은원발성대장인환세포암의수술전확진이쉽지않을수도있음을보여주는소견이다. 따라서, 원발성대장인환세포암의진단에있어임상적및대장내시경적의심은매우중요하며, 보다적극적이고세심한조직생검이필요하다고생각한다. ABSTRACT Background/Aims: A primary signet ring cell carcinoma (SRCC) in the colorectum is unusual. This study evaluated the clinical and colonoscopic characteristics of primary colorectal SRCC. Methods: Twenty-eight patients diagnosed with a primary colorectal SRCC and 100 patients diagnosed with a primary colorectal nonmucinous adenocarcinoma
표성희외 : 원발성대장인환세포암의임상및내시경특성 283 were enrolled in this study. The medical records and colonoscopic findings were reviewed. Results: The mean age was younger in the SRCC patients than in the nonmucinous adenocarcinoma patients (47.3±15.5 years vs. 60.3±10.4 years, p<0.001). In SRCC, hematochezia was less frequent while abdominal pain was more common (p< 0.001). Duke stages A or B was rare in SRCC (4/28, 14.3% vs. 58/100, 58.0%, p<0.001). The colonoscopic features of Borrmann type 4 was more common in SRCC (10/28, 35.7% vs. 3/100, 3.0%, p<0.001). The occurrence of a tumor in the right colon was more frequent in SRCC (17/28, 60.7% vs. 20/100, 20.0%, p<0.001). The diagnostic yield of the first colonoscopic biopsy was lower in the SRCC patients (85.7% vs. 98.0%, p=0.021). Conclusions: Primary colorectal SRCC appears to occur in younger patients compared with nonmucinous adenocarcinoma. A more advanced stage and an infiltrative lesion such as Borrmann type 4 appears to be common and the diagnostic yield of a colonoscopic biopsy tends to be low in primary colorectal SRCC. (Korean J Gastrointest Endosc 2006;33:278-284) Key Words: Signet ring cell carcinoma, Colorectal adenocarcinoma, Colonoscopy, Biopsy 참고문헌 1. Papp JP Jr, Levine EJ, Thomas FB. Primary linitis plastica carcinoma of the colon and rectum. Am J Gastroenterol 1995;90:141-145. 2. Almagro UA. Primary signet-ring carcinoma of the colon. Cancer 1983;52:1453-1457. 3. Laufman H, Saphir O. Primary linitis plastica type of carcinoma of the colon. AMA Arch Surg 1951;62:79-91. 4. Lee BH, Sohn JH, Lee JK, Han GR, Park HS, Woo ZH. The significance of mucin producing cancer in colorectal cancer. J Korean Surg Soc 1991;40:633-643. 5.Kim HC, Kim CN, Jung CS, Yu CS, Kim JC. Multiple primary malignant neoplasm with colorectal cancer. J Korean Cancer Assoc 1998;30:668-674. 6. 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