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대한내과학회지 : 제 75 권부록 3 호 2008 베체트병에동반된골수형성이상증후군 1 예 경북대학교의과대학내과학교실 김경훈 김지민 한승우 남언정 강영모 A case of Behçet s disease complicated with myelodysplastic syndrome Kyung Hoon Kim, M.D., Ji Min Kim, M.D., Seung Woo Han, M.D., Eon Jeong Nam, M.D. and Young Mo Kang, M.D. Department of Internal Medicine, Kyungpook National University School of Medicine, Daegu, Korea Behçet s disease (BD) is a chronic systemic inflammatory vasculitis. Its pathogenesis includes neutrophil hyperfunction and the overproduction of inflammatory cytokines, including TNF-α. BD is often accompanied by leukocytosis, but is rarely associated with myelodysplastic syndrome (MDS). MDS is an acquired clonal hematopoietic stem cell disorder, characterized by ineffective, dysplastic hematopoiesis with peripheral cytopenia. The development of MDS is associated with genetic abnormalities, abnormal microenvironmental and immunological influences, and drugs. A few cases of BD complicated with MDS have been reported, many of which have intestinal ulcers, refractory anemia (RA), and a cytogenetic abnormality of trisomy 8. We present a case of BD complicated with MDS, which had intestinal ulcers unresponsive to immunosuppressive agents, and a subtype of RA with the double karyotypic abnormalities 1q duplication and Y deletion, instead of trisomy 8. (Korean J Med 75:S921-S925, 2008) Key Words: Behçet s disease; Myelodysplastic syndrome 서론베체트병은재발성구강궤양, 외음부궤양, 눈의염증, 그리고피부병변등의증상을나타내는전신혈관염의일종으로서, 비정상적으로항진된중성구활성도, TNF-α 를포함한염증성시토카인의과도한생성등의이상소견을동반한다 1-3). 베체트병에동반되는혈액학적이상소견으로는백혈구증가증이가장흔하지만혈구감소증이관찰되기도하며 1, 4) 드물게골수형성이상증후군 (Myelodysplastic syndrome) 이 동반된다 5-9). 골수형성이상증후군은조혈전구세포의기능장애로인한비효율적인조혈작용및조혈세포의이형성 (dysplasia), 그리고말초혈액의혈구감소증을특징으로하는질환군으로서, 일부에서는급성백혈병으로진행한다 10-12). 조혈전구세포에대한손상이나조혈전구세포내에발생한돌연변이, 그리고이와동반된면역학적이상소견이관련되어있는것으로추정되며 10, 11), 20~30% 에서약물이나이온화방사선등에의하여이차적으로발생한다 13-16). 베체트병과골수형성이상증후군이동반되는경우는전세계적으로약 50예가보고되어있는데, 임상적으로는안질환의빈도가낮고장궤양발생의빈도는높은특성을보이고 85% 이상에서 8번세염색체증 (trisomy 8) 의세포유전학적이상소견을동반한다 5-9). 골수형성이상증후군이선행한경우에는베체트병이약 5년이내에발생하였고, 고령환자들인반면, 베체트병이선행한경우에는두질환의발생시기의시간간격이 1년 4개월부터 28년까지다양하였고, 발병연령도낮았다 5-9). 베체트병이선행하는경우, 조절되지않 Received: 2007. 9. 3 Accepted: 2007. 10. 1 Correspondence to: Young Mo Kang, Division of Rheumatology, Department of Internal Medicine, Kyungpook National University Hospital, Samduk 2-Ga, Junggu, Daegu 700-721, Korea E-mail: ymkang@knu.ac.kr - S 921 -

- 대한내과학회지 : 제 75 권부록 3 호 2008 - 는만성염증성면역반응과치료에사용된면역억제제등이골수형성이상증후군의발병과관련되어있을것으로추정된다. 두질환모두염증성시토카인의발현증가, 비정상적인중성구기능 1, 2, 8, 10, 11) 과 T 세포의이상소견 1, 2, 10, 11), 그리고 TNF-α의증가로인한골수세포의세포자멸사증가와이형성소견 4, 10, 11) 등의면역학적이상소견을동반한다. 또한만성염증질환내의활성화된염증세포와면역억제제는 DNA 가닥손상 (DNA strand break), 자매염색분체교환 (sister chromatid exchange), 그리고돌연변이등의유전체손상을유발할수있는데 13, 14, 17, 18), 원발성골수형성이상증후군의 40~70%, 약제에의한이차성의경우에는 95% 에서염색체이상소견이관찰된다 12). 저자들은장궤양이동반된베체트병으로진단받고아자티오프린을포함한면역억제제를복용하였으나증상의악화와반복을반복하던환자에서 1번염색체장완중복과 Y 염색체결손의세포유전학적이상소견을가진골수형성이상증후군 1예를경험하였기에문헌고찰과함께보고하는바이다. 증례환자 : 조 래, 48세, 남자주소 : 3개월간의어지러움과노작성호흡곤란현병력 : 내원 8년전부터재발성구강궤양이있어왔으며, 4년전성기궤양과하지의결절성홍반이동반되어본원피부과에서 International Study Group for Behcet s Disease 진단기준 3) 에따라베체트병으로진단받았다. 진단당시말초혈액검사에서백혈구 5.08 10 9 /L ( 중성구 52.7%, 림프구 37.9%, 단핵구 5%), 혈색소 8.9 g/dl, 혈소판은 331 10 9 /L이었고, 교정한그물적혈구계산치는 0.75% 이었다. 말초혈액도말검사에서정적혈구성과정혈색소성빈혈, 적혈구부동증, 그리고변형적혈구증가증 (poikilocytosis) 이관찰되었으며, 혈청철분과페리틴은각각 32 ug/dl, 14.8 ng/ml으로감소되어있었다. 골수천자검사에서저장철감소이외의조혈형성이상 (dyshematopoiesis) 소견은보이지않았다 ( 그림 1). 베체트병에대해서는콜키신을복용하였고, 철결핍성빈혈과만성질환과관련된빈혈이동반된것으로진단받고철분제를복용하였으며 3개월후에는혈색소가 10.9 g/dl로호전되는양상을보였다. 내원 3년전, 우하복부통증이동반되어실시한대장내시경검사와복부전산화단층촬영검사에서구조변형을동반한깊은궤양소견이회장말단부에서관찰되었다 ( 그림 2). 환자는베체트병에동반된말단회장궤양으로 진단받고콜키신과함께프리드니솔론 (0.5 mg/kg) 과아자티오프린 (1 mg/kg) 을복용하기시작하였다. 치료에반응이좋지않아, 3개월후부터는사이클로스포린을추가로복용하였고, 이후에도장궤양은호전과악화를반복하였다. 외래에서시행한추적말초혈액검사에서는백혈구 4.5~ 6.1 10 9 /L, 혈색소 10.1~11.9 g/dl, 혈소판 120~151 10 9 /L로유지되었으며, 내원 6개월전임의로약제를중단할당시에는백혈구 7.3 10 9 /L, 혈색소 11.1 g/dl, 혈소판 70 10 9 /L이었다. 내원 3개월전부터무기력감과어지러움, 노작성호흡곤란등의증상이발생하기시작하였으며최근증상이악화되어내원하였다. 과거력및가족력 : 특이사항없음. 신체검사소견 : 내원당시혈압 110/60 mmhg, 맥박 92회 / 분, 호흡수 20회 / 분, 체온은 36.7 이었다. 만성병색을보였으며결막은창백하였다. 두경부진찰, 흉부진찰, 그리고복부진찰에서특이소견이없었으며사지에점상출혈반이나피부병변은없었다. 검사소견 : 말초혈액검사에서백혈구 2.24 10 9 /L ( 중성구 36%, 림프구 48%, 단핵구 10%, 골수세포 (myelocyte) 1%, 아세포 5%), 혈색소 3.6 g/dl, 혈소판 23 10 9 /L였으며말초혈액도말검사에서적혈구부동증과변형적혈구의증가가현저하였다. 골수천자검사에서세포충실도는 90~100% 로증가되어있었으며아세포는 3.1% 이었고, 모든세포계열에서다양한조혈형성이상소견이관찰되었다 ( 그림 3). 골수세포의염색체검사에서 46,XY,dup(1q)/45,X,-Y,dup(1q) 의이상소견이관찰되었다. 치료및경과 : 환자는골수형성이상증후군중에서불응성빈혈, WHO 분류기준으로는다계열형성이상불응성혈구감소증 (RCMD: refractory cytopenia with multilineage dysplasia) 으로진단받았다. 환자는타병원으로전원되어골수이식수술을받았으며현재타병원에서추적관찰중이다. 고찰베체트병과골수형성이상증후군이동반된증례보고는약 50예이며, 대부분일본에서보고되어있고이외의나라에서는증례보고가드물다 5-9). 이들환자는임상적으로장궤양을동반한베체트병을가진경우가많으며, 골수형성이상증후군의아형으로는불응성빈혈을가장흔하게동반한다. 8번세염색체증염색체이상이베체트병과골수형성이상증후군이동반된경우의약 85% 에서발견되는데 5-8), 이염색체이상은전체골수형성이상증후군환자에서는약 10% 에서만 - S 922 -

- 김경훈외 4 인 : 베체트병에동반된골수형성이상증후군 1 예 - Figure 1. Initial bone marrow findings. Bone marrow aspiration shows (A) decreased stored iron (Iron stain 40) and a normal distribution of nucleated cells (Wright-Giemsa stain 200). Figure 2. Ulcer in the terminal ileum. (A) Colonoscopy shows a large, deep ulcer in the terminal ileum. (B) Abdominal computed tomography (CT) shows bowel wall thickening of the terminal ileum (arrow). Figure 3. Follow-up bone marrow findings. Bone marrow aspiration shows trilineage dysplasia, including (A) a pseudo- Pelger-Huet anomaly in the myeloid lineage (Wright-Giemsa stain 1000), (B) karyorrhexis in the erythroid lineage (Wright-Giemsa stain 1000), and (C) megakaryocytes with multiple widely separated nuclei (Wright-Giemsa stain 400). 관찰된다 12). 8번염색체에는다양한시토카인및시토카인수용체유전자가위치하고있으며 8번세염색체증은이런염증성시토카인및시토카인수용체유전자의발현을증가시킴으로써베체트병과같은자가면역질환발생에관계할것으로추정된다 8, 9). 본증례는장궤양을동반한베체트병으로진단받은후불응성빈혈아형의골수형성이상증후군이발생한경우로, 염색체이상소견으로는 1번염색체장완중복및 Y 염색체결손이동반되었다. 1번염색체장완에는 Fas 리간드, TNFSF18, TGF-β, IL-10 등의유전자가위치하고있으므로 19), 1번염색체장완중복은이러한유전자들의발현의증가와관련되어있을가능성이있다. 골수형성이상증후군에동반되는골수기능부전은면역매개성기전과관련되어있다는연구들이보고되고있으며, 골수형성이상증후군환자의약 10% 는자가면역질환을동반한다 10, 11). 반면, 본증례와같이베체트병이선행하는경우에는조절되지않는만성염증반응및면역억제제사용등이골수형성이상증후군발생에미치는영향에대하여도고려해볼수있다. 베체트병은염증조직내로중성구와 T 세포의침윤, 중성구의과다반응, T 세포의이상소견, 항진된 T 세포-매개성반응등의이상면역반응이관련되어있는만성염증성질환으로서, 특히 Th1 면역반응에관련된시토카인들인 IL-2, IL-12, IFN-γ, 그리고 TNF-α 및 TNF-α 수용체의발현이증가되어있다 1, 2). TNF-α 는중성구와혈관내피세포를활성화시켜염증반응을증폭시키고 1, 2), 세포자멸사에중요한역할을담당하며, 베체트병을포함한자가면역질환에서골수기능저하와관련이있을것으로추정된다 4). 베체트병에서병의활성도가증가하면혈구감소증이증가할수있고말초혈액검사에서정상인경우에도약 50% 에서골수이형성소견과골수세포자멸사의증가가관찰되었다는연구보고도있다 4). 골수형성이상증후군의특징은, 골수세포의증식은항진되어있으나골수세포의과도한세포자멸사로인하여말초혈액에서는혈구감소현상이발생한다는점이다 10, 11). 골수형성이상증후군의골수조직에는 TNF-α의발현이증가되어있고 CD34+ 세포표면에세포자멸사에관련된 Fas 리간드의발현이증가되어있으며세포자멸사기전에작용하는 - S 923 -

- 대한내과학회지 : 제 75 권부록 3 호 2008 - caspase의활성도가증가되어있음이밝혀져있다 10, 11). 골수세포의세포자멸사가증가될수록골수형성이상증후군의치료반응율이낮으며이런환자들의혈청에는 TNF-α를포함한염증성시토카인의증가가더욱저명하였다는연구보고도있다 10). 골수형성이상증후군의병인기전에자가면역기전이관련되어있다는연구들은많이보고되어있다 10). 골수형성이상증후군의 T 세포가골수조직의조혈작용을저해할것으로생각되는데, 항원제시에대한 T 세포의비정상적반응, 비정상적인 B 세포와 T 세포의상호작용등과관련되어있을것으로추정된다. 항-가슴샘세포글로불린이나사이클로스포린이골수형성이상증후군치료에효과가있고, 이러한치료전후에 T 세포의레퍼토리의변화가관찰되는점들은 T 세포기능이상을시사하는점이다 10). 이외에도단클론성감마글로불린혈증 (monoclonal gammopathy), 자가항체발현, 감소된 NK 세포활성도등의면역학적이상소견도관찰된다 11). 만성염증은염색체손상을유발할수있다. 류마티스관절염궤양대장염 (ulcerative colitis) 등과같은만성염증성질환에서, 활성화된염증세포들은 reactive oxygen species, 종양유발성 nitrosamine, 그리고활성화된발암전구물질들을분비하여 DNA 가닥손상, 자매염색체교환, 돌연변이등의염색체이상을유발할수있다 17, 18). 베체트병에서골수세포의염색체손상에대한연구가보고되어있지는않지만, 베체트병이만성적인전신성혈관염의일종임을고려해볼때, 지속적인염증반응이골수조직에영향을미쳤을가능성도있을것으로생각된다. 골수형성이상증후군은베체트병의치료를위해사용된면역억제제에의하여이차적으로발생할수있다. 아자티오프린에의한이차성골수형성이상증후군의경우, 사용된아자티오프린의누적용량중앙값 (median cumulative dose) 은약 140 gm이고, 치료기간중앙값 (median treatment duration) 은약 70개월이었다 13, 14). 그리고아자티오프린을복용한경우골수형성이상증후군의발생율이약 100배정도높았다는연구보고도있다 14). 아자티오프린에의해발생한골수형성이상증후군에서는 5번염색체결손과 7번염색체결손이잘동반되며예후가나쁘다고알려져있다 12, 13, 15). 아자티오프린은돌연변이, 종양유발물질에의한종양발생잠복기의감소, 자매염색분체교환기전등을통하여골수형성이상증후군을유발할것으로추정된다 13). 사이클로스포린도골수형성이상증후군과관련되어있을수있다 16). 본증례에서는 26개 월간총 56 gm의아자티오프린을복용하였다. 본증례에서골수형성이상증후군발생과아자티오프린의관련성을배제할수는없으나, 베체트병에동반된장궤양증상이면역억제제치료에도잘조절되지않았던점, 아자티오프린의복용기간이나복용용량이상대적으로적었던점, 1번염색체장완중복과 Y 염색체결손은원발성골수형성이상증후군에서더흔하고 1번염색체장완중복이아자티오프린에의한염색체이상소견으로보고되어있지않다는점 12-15), 그리고약제에의한경우의 90% 에서관찰되는 5번염색체결손이나 7번염색체결손이없다는점들은만성염증성면역기전이골수형성이상증후군의발생에관련되어있을가능성을시사하는것으로생각된다. 요 저자들은장궤양을동반한베체트병환자에서 1번염색체장완중복및 Y 염색체결손의핵형이상소견을동반한골수형성이상증후군 1예를경험하였기에문헌고찰과함께보고하는바이다. 약 중심단어 : 베체트병 ; 골수형성이상증후군 REFERENCES 1) Marshall SE. Behcet's disease. Best Pract Res Clin Rheumatol 18:291-311, 2004 2) Suzuki Kurokawa M, Suzuki N. Behcet's disease. Clin Exp Med 4:10-20, 2004 3) International Study Group for Behcet's Disease. Criteria for diagnosis of Behçet's disease. Lancet 335:1078-1080, 1990 4) Arimura K, Arima N, Matsushita K, Akimoto M, Park CY, Uozumi K, Tei C. High incidence of morphological myelodysplasia and apoptotic bone marrow cells in Behcet's disease. J Clin Immunol 27:145-151, 2007 5) Suk KT, Kim HS, Kim JM, Baik SK, Lee DK, Kwon SO, Uh Y. A case of intentinal Behcet's disease associated with myelodysplastic syndrome with chromosomal trisomy 8. Korean J Gastroenterol 41:229-233, 2003 6) Kim JH, Kim BS, Nam DG, An JK, Moon TG, Jeong YT, Kim SI, Chung JS, Lee EY, Cho GJ. A case of myelodysplastic syndrome with Behcet's disease. Korean J Hematol 36: 262-264, 2001 7) Tada Y, Koarada S, Haruta Y, Mitamura M, Ohta A, Nagasawa K. The association of Behcet's disease with myelodysplastic syndrome in Japan: a review of the literature. Clin Exp Rheumatol 24(5 Suppl 42):S115-S119, 2006 8) Kawabata H, Sawaki T, Kawanami T, Shimoyama K, - S 924 -

- 김경훈외 4 인 : 베체트병에동반된골수형성이상증후군 1 예 - Karasawa H, Fukushima T, Masaki Y, Ogawa N, Hirose Y, Ozaki K, Shimanaka K, Takase S, Ueno H, Umehara H. Myelodysplastic syndrome complicated with inflammatory intestinal ulcers: significance of trisomy 8. Intern Med 45: 1309-1314, 2006 9) Oh EJ, Yoon JS, Park YJ, Cho CS, Kim BK. Behcet's disease associated with myelodysplastic syndrome: a case report. J Korean Med Sci 14:685-687, 1999 10) Liesveld JL, Jordan CT, Phillips GL 2nd. The hematopoietic stem cell in myelodysplasia. Stem Cells 22:590-599, 2004 11) Voulgarelis M, Giannouli S, Ritis K, Tzioufas AG. Myelodysplasia-associated autoimmunity: clinical and pathophysiologic concepts. Eur J Clin Invest 34:690-700, 2004 12) Olney HJ, Le Beau MM. Evaluation of recurring cytogenetic abnormalities in the treatment of myelodysplastic syndromes. Leuk Res 31:427-434, 2007 13) Arnold JA, Ranson SA, Abdalla SH. Azathioprine-associated acute myeloid leukaemia with trilineage dysplasia and complex karyotype: a case report and review of the literature. Clin Lab Haematol 21:289-292, 1999 14) Knipp S, Hildebrandt B, Richter J, Haas R, Germing U, Gattermann N. Secondary myelodysplastic syndromes following treatment with azathioprine are associated with aberrations of chromosome 7. Haematologica 90:691-693, 2005 15) Menes M, Vakiani E, Keller CE, Ho EK, Colovai A, Nichols G, Diuguid D, Mears JG, Murty VV, Alobeid B, Bhagat G. The spectrum of myelodysplastic syndromes post-solid organ transplantation: a single institutional experience. Leuk Res 31:59-65, 2007 16) Ryffel B. The carcinogenicity of ciclosporin. Toxicology 73:1-22, 1992 17) Rosin MP, Anwar WA, Ward AJ. Inflammation, chromosomal instability, and cancer: the schistosomiasis model. Cancer Res 54(7 Suppl):1929S-1933S, 1994 18) Lee SH, Chang DK, Goel A, Boland CR, Bugbee W, Boyle DL, Firestein GS. Microsatellite instability and suppressed DNA repair enzyme expression in rheumatoid arthritis. J Immunol 170:2214-2220, 2003 19) Ahmad YA, Bruce IN. Genetic epidemiology: systemic lupus erythematosus. Arthritis Res 3:331-336, 2001 - S 925 -