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서론 34 2

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대한내과학회지 : 제 85 권제 4 호 2013 http://dx.doi.org/10.3904/kjm.2013.85.4.430 비호지킨림프종환자에서자가조혈모세포이식후발생한자가면역질환 순천향대학교의과대학내과학교실종양혈액내과 이민영 유시내 김경하 이상철 이남수 박희숙 원종호 Autoimmune Diseases after Autologous Hematopoietic Stem Cell Transplantation in Patients with Non-Hodgkin s Lymphoma Min-Young Lee, Shi Nae Yu, Kyoung Ha Kim, Sang-Cheol Lee, Nam Su Lee, Hee Sook Park, and Jong Ho Won Division of Hematology and Oncology, Department of Internal Medicine, Soonchunhyang University College of Medicine, Seoul, Korea Autologous hematopoietic stem cell transplantation (HSCT) is an effective treatment for patients with relapsed or high-risk Non-Hodgkin s lymphoma (NHL). HSCT fundamentally interferes with the immune system. As a consequence, development of autoimmunity after HSCT has been observed during the past several decades. Most evidence is derived from single case reports or studies on small series of patients who developed novel-onset autoimmune diseases after use of HSCT to treat various conditions. We treated 3 NHL patients with autoimmune disease among 54 NHL patients who received high-dose chemotherapy and autologous HSCT. (Korean J Med 2013;85:430-434) Keywords: Autoimmune diseases; Stem cell transplantation; Autologous; Lymphoma, Non-Hodgkin s 서론고용량항암화학치료와함께자가조혈모세포이식을시행하는것은비호지킨림프종환자에서성공적인치료방법중하나이다. 비호지킨림프종환자에서자가조혈모세포이식후감염성질환과간질성폐렴과같은합병증은흔히나타나나자가면역질환은매우드물다 [1]. 여러자가면역질환중자가면역성혈소판감소증이가장흔하게보고되며 [2] 그외에도 후천성혈우병, 자가면역성용혈성빈혈, Evan s syndrome, 갑상선기능항진증, 궤양성대장염등이보고되고있다 [3]. 류마티스관절염, 척추관절병증, 전신홍반성루프스등은자가조혈모세포이식후발생하는전신질환이다 [4]. 비록자가조혈모세포이식후발생하는자가면역현상에대한정확한기전은아직알려지지않았지만아마도자가조혈모세포이식후의면역불안정성이원인으로생각되고있다 [2]. 본저자들은비호지킨림프종의치료를위한자가조혈모세포이식 Received: 2012. 11. 21 Revised: 2013. 1. 10 Accepted: 2013. 3. 4 Correspondence to Jong Ho Won, M.D., Ph.D. Division of Hematology and Oncology, Department of Internal Medicine, Soonchunhyang University Hospital, 59 Daesagwan-ro, Yongsan-gu, Seoul 140-743, Korea Tel: +82-2-709-9199, Fax: +82-2-797-1176, E-mail: jhwon@schmc.ac.kr Copyright c 2013 The Korean Association of Internal Medicine This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution - 430 - Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0/) which permits unrestricted noncommercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

- Min-Young Lee, et al. Autoimmune diseases after AHSCT in NHL - 후발생한자가면역질환 3예를경험하여이를문헌고찰과함께보고하는바이다. 증례증례 1 환자 : 남자, 49세주소 : 양손과팔, 양발과종아리, 허벅지의홍반성발진과부종과거력 : 없음현병력 : 2007년 6월고위험군광범위큰B세포림프종 [Ann Arbor stage IV, Age adjusted International prognostic index (IPI) score 2, high-intermediate risk] 로진단받고 2007년 11월고용량항암화학요법 ( 전처치요법 : Busulfan 0.8 mg/kg 3일, Cyclophosphamide 50 mg/kg 2일, Etoposide 400 mg/m 2 2일 ) 과자가조혈모세포이식을받았던환자로, 2010년 3월양손과팔, 양발과종아리, 허벅지에가려움증을동반한홍반성발진과부종이발생하여내원하였다. 내원당시시행한경부와흉부컴퓨터단층촬영검사에서 4개월전시행한검사와비 교하였을때림프종의재발소견은보이지않았다. 피부병변은두드러기, 망상피반, 종창으로나타났다 (Fig. 1A, 1B). 진단을위한조직검사를시행하였고, lymphohistiocytes의혈관주변침윤소견을보여자가면역성전신혈관염의소견을보였으며림프종의피부재발소견은아니었다. Prednisolone 30 mg으로치료를시작하면서 3일후피부병변의호전을보였으나 prednisolone을중단하였을때반복적으로피부병변이재발하여병변이호전된이후림프종이재발하기전까지저용량 prednisolone 5 mg을유지하였다. 이후 2010년 8월시행한경부와흉부컴퓨터단층촬영검사에서양측경부림프절과쇄골상부림프절, 좌측겨드랑이림프절의림프절종창소견이관찰되었고우측경부림프절조직검사를통해림프종재발을진단하였다. 환자는 2011년 11월동종조혈모세포이식을시행하였으며현재피부병변과림프종의재발없이 22개월동안완전관해를유지하고있다. 증례 2 환자 : 남자, 57세주소 : 호흡곤란과어지럼증 A B Figure 1. Livedo reticularis and skin swelling. (A) Both hands, (B) Left thigh. - 431 -

- 대한내과학회지 : 제 85 권제 4 호통권제 638 호 2013 - 과거력 : 당뇨현병력 : 2009년 5월불응성광범위큰B세포림프종 (Ann Arbor stage IV, Age adjusted IPI score 3, high risk) 을진단받아 2010년 3월고용량항암화학요법 ( 전처치요법 : Busulfan 3.2 mg/kg 2일, Melphalan 50 mg/m 2 2일, Etoposide 400 mg/m 2 2일 ) 과자가조혈모세포이식을받았던환자로, 2010년 5월호흡곤란과어지럼증이발생하여내원하였다. 혈액검사는백혈구 3.0 10 3 /μl, 혈색소 6.0 g/dl, 망상적혈구 3.5% ( 교정망상적혈구 1.4%), 혈소판 17 10 3 /μl였으며말초혈액바른표본에서는정구성정색소성빈혈, 중등도적혈구대소부동증 (anisocytosis), 중등도다염성적혈구 (polychromasia), 백혈적아구소견 (leukoerythroblalstic feature) 을보였다. 일반화학검사에서총빌리루빈 1.1 mg/dl, 직접빌리루빈 0.2 mg/dl, 젖산탈수소효소 (lactate dehydrogenase, LDH) 1,081 IU/L ( 정상범위 : 106-211), 합토글로빈 (haptoglobin) 8 mg/dl ( 정상범위 : 30-200) 였고, 직접항글로불린검사 (direct coombs test) 에서 IgG 양성을나타내어온난자가면역용혈빈혈로추정되었다. 내원당시시행한영상의학검사에서림프종의재발소견은보이지않았고골수조직검사에서도림프종의골수침범소견은보이지않았으며다른바이러스감염의증거는없었다. 환자는자가면역용혈빈혈진단하에 prednisolone 70 mg으로치료를시작하여 18일간유지후 40 mg으로감량하여 9일치료를유지하였을때혈액검사에서백혈구 9.9 10 3 /μl, 혈색소 8.1 g/dl, 혈소판 36 10 3 /μl로호전을보였다. 이후 prednisolone 용량은점진적으로 6개월간감량하여중단하였고, 중단당시혈액검사결과는백혈구 6.9 10 3 /μl, 혈색소 10.4 g/dl, 혈소판 86 10 3 /μl였다. 자가조혈모세포이식후현재까지환자는 32개월동안재발없이완전관해를유지중이며, 32개월째에추적관찰을위하여시행한혈액검사결과는백혈구 6.7 10 3 /μl, 혈색소 13.5 g/dl, 혈소판 62 10 3 /μl 임을확인하였다. 증례 3 환자 : 남자, 62세주소 : 부종, 몸무게증가과거력 : 고혈압현병력 : 2004년 8월재발한원발성삼출액림프종 (Ann Arbor stage I, IPI score 3, high-intermediate risk) 진단받아 2004년 11월고용량항암화학요법 ( 전처치요법 : Carmustine 300 mg/m 2 Figure 2. Thyroid scan. A Tc-99m pertechnetate thyroid image reveals markedly decreased uptake by thyroid gland, which had an indistinct margin. 1일, Etoposide 200 mg/m 2 4일, Cytarabine 200 mg/m 2 4일, Melphalan 140 mg/m 2 1일 ) 과자가조혈모세포이식을받았던환자로, 2006년 3월피로감, 부종과몸무게증가로내원하였다. 내원당시혈액검사는백혈구 3.9 10 3 /μl, 혈색소 9.5 g/dl, 혈소판 98 10 3 /μl로경도의빈혈과혈소판감소소견을보였다. 젖산탈수소효소 (LDH) 수치는상승 (1,111 IU/L) 소견을보였지만다른검사에서림프종의재발의근거는보이지않았다. 처음림프종진단당시환자의갑상선호르몬기능은정상이었으나내원하여시행한갑상선기능검사결과는 TSH > 78.8 µiu/ml ( 정상범위 : 0.25-4.0), thyroglobulin-ab 106.11 U/mL ( 정상범위 : 0-0.3), microsomal Ab > 100 U/mL ( 정상범위 : 0-0.3), thyroid stimulating immunoglobulin (TSI) 63% ( 정상범위 : 0-15), suppressed free T4 0.01 ng/dl ( 정상범위 : 4.5-11), T3 35.6 ng/dl ( 정상범위 : 60-190) 로나타났다. 갑상선스캔 (Tc-99m) 에서는불분명한가장자리형태를보였으며갑상선샘의방사선섭취율이매우감소한소견이었다 (Fig. 2). 환자는자가면역성갑상선기능저하증으로진단되었고 levothyroxine 치료를시작하면서임상증상과갑상선호르몬기능의호전을보였다. 환자는자가조혈모세포이식후현재까지환자는 96개월동안재발없이완전관해를유지중이다. 고 자가조혈모세포이식후자가면역질환의발생에대한정 찰 - 432 -

- 이민영외 6 인. 자가조혈모세포이식후자기면역질환 - 확한기전은알려져있지않지만다양한이론이제안되고있다. 첫째, 자가조혈모세포이식전에시행하는항암치료로유발된림프구감소후의림프계의항상성확장 (homeostatic expansion) 으로인한결과이다 [5]. 자가조혈모세포이식전에시행하는항암치료는면역체계와면역체계내의자가반응세포 (auto-reactive cell) 를목표로한다. 그러므로강한림프구억제항암요법이자가조혈모세포이식에서사용된다 [6]. 면역재구성의초기단계에남아있던림프구들이증식, 확장하며이러한과정은조절T 세포 (regulatory T cell) 에의하여조절된다 [7]. 심한림프구감소증이후에림프계의항상성확장이강력하게일어나는동안에발생하는자가면역현상은조절T 세포체계의손상으로인한작동기억T 세포 (effector memory T cells) 의우선적인확장과관련이있다 [4,7]. 이러한이유때문에자가조혈모세포이식후에류마티스관절염과같은전신적인자가면역질환대신에장기특이적인자가면역질환 ( 예를들어, 갑상선질환, 혈구감소증등 ) 이주로발생하는것으로생각된다. 둘째, 자가면역질환에대한유전적인소인이자가조혈모세포이식후자가면역질환의발생에기여할수있다 [8]. 불완전한면역재구성시기인자가조혈모세 포이식후 1년내에감염병과같이일시적인면역기능저하를일으키는상황이동반되는경우유전적으로민감한환자에서전신적인자가면역질환이발생할수있다 [2]. 자가면역질환의발생률은정확하게알려지지않고있다. Hequet 등 [9] 은자가조혈모세포이식을받은후자가면역혈소판감소증이 2% 에서발생하였다고보고하였다. 유럽골수이식학회는자가면역질환으로자가조혈모세포이식을시행받은환자에서이차성자가면역질환의 5년누적발생률을 9.8% 로보고하였다 [10]. 본저자들은본원에서자가조혈모세포이식을받은비호지킨림프종환자 54명중 3예에서자가면역질환을경험하였다 (Table 1). 2명의환자는자가면역용혈빈혈과갑상선기능저하증같은장기특이성자가면역질환이었고, 1명의환자는전신적인혈관염으로나타났다. 자가조혈모세포이식후자가면역질환이일어나기까지기간은각각 2개월, 16개월, 28개월이었다. 비록사례의수가적지만임상적인징후는다른보고사례에서와유사하였다. Bohgaki 등 [2] 은자가조혈모세포이식후발생한자가면역질환 30예에대하여검토하였다. 비호지킨림프종이가장흔한원발질환이었으며 25개의사례가장기특이성이었고, 다섯개의사 Table 1. Patient clinical characteristics Patient No. 1 2 3 Age/Gender 49/Male 57/Male 62/Male Cormorbid illness None DM HTN Histological condition T cell-rich DLBL DLBL PEL Clinical stage IV IV I IPI score a 2 3 3 Risk group High-intermediate High High-intermediate Status before HSCT High-risk CR Primary refractory Sensitive relapse Conditioning regimen Bus + CY + ETP Bus + MEL + ETP BEAM Symptoms rash and edema dyspnea and dizziness edema and weight gain Onset 28 mon 2 mon 16 mon Autoimmune disease Diagnosis Systemic vasculitis Autoimmune hemolytic anemia Hypothyroidism after autologous HSCT Treatment Prednisolone Prednisolone Levothyroxine Outcome CR (6 mon b ) CR (7 mon b ) CR (2 mon b ) Disease state after autologous HSCT Relapse after 33 mon (CR after allogeneic HSCT) CR CR DM, Diabetes mellitus; HTN, Hypertension; DLBL, Diffuse large B cell lymphoma; PEL, Primary effusion lymphoma; IPI, International prognostic index; HSCT, Hematopoietic stem cell transplantation; CR, Complete remission; Bus, Busalfan; CY, Cyclophosphamide; ETP, Etoposide; BEAM, Carmustine, Etoposide, Cytarabine, and Melphalan. a IPI score: Patients below 60 years of age were evaluated using an age-adjusted IPI score. b Duration to complete symptom resolution after treatment. - 433 -

- The Korean Journal of Medicine: Vol. 85, No. 4, 2013 - 례가전신적자가면역질환이었다. 이사례들중에서는자가면역성혈소판감소증이가장흔하게나타났다. 결론적으로자가조혈모세포이식후자가면역질환이예기치못하게발생할수있으므로이에대한주의깊은관찰이요구되며조혈모세포이식후자가면역체계변화의다양한양상과기전을알아내기위하여더많은환자들에대한연구와분석이필요할것으로생각된다. 요 자가조혈모세포이식은재발성또는고위험군의비호지킨림프종환자에게효과적인치료방법이지만기본적으로면역체계를방해한다. 이에따라지난수년간자가조혈모세포이식후의자가면역체계에대한관찰이이루어졌고다양한질환에서자가조혈모세포이식후에새롭게발생한자가면역질환환자들의하나혹은여러개의사례가보고되었다. 저자들은비호지킨림프종으로진단받아고용량항암화학치료와자가조혈모세포이식을받은 54명의환자들중에서자가면역질환이나타났던 3명의환자에대해보고하는바이다. 중심단어 : 자가면역질환 ; 조혈모세포이식 ; 자가이식 ; 비호지킨림프종 약 REFERENCES 1. Milpied N, Deconinck E, Gaillard F, et al. Initial treatment of aggressive lymphoma with high-dose chemotherapy and autologous stem-cell support. N Engl J Med 2004;350:1287-1295. 2. Bohgaki T, Atsumi T, Koike T. Autoimmune disease after autologous hematopoietic stem cell transplantation. Autoimmun Rev 2008;7:198-203. 3. Loh Y, Oyama Y, Statkute L, et al. Development of a secondary autoimmune disorder after hematopoietic stem cell transplantation for autoimmune diseases: role of conditioning regimen used. Blood 2007;109:2643-2548. 4. Bohgaki T, Atsumi T, Koike T. Multiple autoimmune diseases after autologous stem-cell transplantation. N Engl J Med 2007;357:2734-2736. 5. Daikeler T, Tyndall A. Autoimmunity following haematopoietic stem-cell transplantation. Best Pract Res Clin Haematol 2007;20:349-360. 6. Farge D, Labopin M, Tyndall A, et al. Autologous hematopoietic stem cell transplantation for autoimmune diseases: an observational study on 12 years' experience from the European Group for Blood and Marrow Transplantation Working Party on Autoimmune Diseases. Haematologica 2010;95:284-292. 7. King C, Ilic A, Koelsch K, Sarvetnick N. Homeostatic expansion of T cells during immune insufficiency generates autoimmunity. Cell 2004;117:265-277. 8. Koch B, Kranzhöfer N, Pfreundschu M, Pees HW, Trümper L. First manifestations of seronegative spondylarthropathy following autologous stem cell transplantation in HLA- B27-positive patients. Bone Marrow Transplant 2000;26: 673-675. 9. Hequet O, Salles G, Ketterer N, et al. Autoimmune thrombocytopenic purpura after autologous stem cell transplantation. Bone Marrow Transplant 2003;32:89-95. 10. Daikeler T, Labopin M, Di Gioia M, et al. Secondary autoimmune diseases occurring after HSCT for an autoimmune disease: a retrospective study of the EBMT Autoimmune Disease Working Party. Blood 2011;118: 1693-1698. - 434 -