Ann Clin Microbiol Vol. 17, No. 4, December, 2014 http://dx.doi.org/10.5145/acm.2014.17.4.110 pissn 2288-0585 eissn 2288-6850 The Evaluation of Recovery Rate of Neisseria gonorrhoeae in Two Bacterial Transport Swab Systems and Prevalence of Co-Infection after Delayed Transport Hyunmin Koo 1, Younghee Seo 1, Yangsoon Lee 1, Hyukmin Lee 2, Dongeun Yong 1, Seok Hoon Jeong 1, Kyungwon Lee 1 Department of Laboratory Medicine, 1 Yonsei University College of Medicine, Seoul, 2 Catholic Kwandong University College of Medicine, Incheon, Korea Background: Neisseria gonorrhoeae infection remains prevalent, and the emergence of antimicrobial resistance has made the treatment and control of gonorrhea more difficult. Therefore, it is important to compare isolation methods and transport media to overcome gonorrhea via epidemiologic understanding and to determine co-infection rates with other sexually transmitted diseases among primary-care hospitals. In this study, we determine the recovery rate of transferred specimens according to type of transport media and co-infection rate using PCR. Methods: Genital specimens were collected at three primary-care hospitals from January 2010 to November 2012 using transgrow media and commercial BD transport media. Culture and multiplex PCR were conducted to isolate N. gonorrhoeae. Results: Among 162 specimens, 57 (35.2%) isolates were recovered, and 146 (90.1%) specimens were positive for multiplex PCR. The recovery rate was 29.9% (78/261) using transgrow media and 19.2% (50/261) using BD transport media. The most common co-infected bacteria with N. gonorrhoeae was Chlamydia trachomatis (15.8%), followed by Mycoplasma hominis (6.2%) and M. genitalium (3.4%). Conclusion: Under general transport conditions, the rate of recovery of N. gonorrhoeae was as low as 19.2-29.9% depending on the type of transport media, suggesting that molecular diagnostic methods are required to detect the remaining 70% of gonorrhea-infected patients. Co-infection with other sexually transmitted diseases was not rare, and other tests for accurate additional antimicrobial regimens should also be considered. (Ann Clin Microbiol 2014; 17:110-114) Key Words: Multiplex PCR, Neisseria gonorrhoeae, Transgrow media, Urogenital sample INTRODUCTION World Health Organization (WHO) 에의하면임질은세균성성매개감염질환중두번째로흔하며, 전세계에서연간 1억명이감염되는중요한질환이다 [1]. Neisseria gonorrhoeae는임질의원인균으로사람이유일한숙주이며남성의요도염이나여성의자궁내막염등의다양한비뇨생식기감염을일으킨다 [2,3]. 이러한감염은후유증을남기지않고회복이되는경우가흔하지만일부는불임을일으키는골반내염증이나파종성임균감염등의심각한질환을유발하기도한다 [4,5]. 임질감염은감소하는추세이지만, 개발도상국과일부선진 국에서는여전히흔하다. 미국 Centers for Disease Control and Prevention (CDC) 의 2013년보고에의하면 [6], 미국에서는해마다 820,000건의임질감염이발생하는것으로추정된다. 국내에서임균감염으로건강보험심사평가원에보험수가지급을요청한환자수는 2012년에 16,962명으로 2010년의 19,704 명에비해감소하였다. 그러나, 2004년에제정된성매매특별법으로실제임질환자수의조사가어려운현실을고려하면국내임질발생건수는각종자료를통해추정하는것보다많을가능성이높다. 임질치료를위해여러항균제가사용되어왔으나, 근래에 penicillin G, tetracycline 및 ciprofloxacin에대한다제내성임 Received 31 March, 2014, Revised 23 September, 2014, Accepted 24 September, 2014 Correspondence: Hyukmin Lee, Department of Laboratory Medicine, International St. Mary s Hospital, Caotholic Kwandong University College of Medicine, 25 Simgok-ro100beon-gil, Seo-gu, Incheon 404-834, Korea. (Tel) 82-32-553-3797, (Fax) 82-32-280-5520, (E-mail) hmlee.labmed@gmail.com c The Korean Society of Clinical Microbiology. This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. 110
Hyunmin Koo, et al. : Transport Swab Systems for Gonococci 111 균이증가하여 cephalosporin 항균제의사용이늘고있다. 많아진 cephalosporin 항균제사용으로선택압력이증가하였고, 2002년에경구용항균제인 cefixime 내성이 [7], 2011년에주사용항균제인 ceftriaxone 내성이각각보고되어 [8] 이에대한주의가필요하다. 이러한임균의내성현황으로인해, 2013년에미국 CDC는항균제내성임균을즉각적인대응이필요한가장높은위협단계 (urgent group) 으로정하였다. 임균의항균제내성문제를해결하고적절한치료지침을세우기위해서는역학적인분석을위한균주의분리와감수성시험이매우중요하다. 국내에서임균감염의대부분은배양이불가능한 1차의료기관에서다루어지며, 임상검사센터로배양및시험이의뢰되므로수송된임상검체에서의임균분리율을평가하는것이필요하다. 또한, 임균감염은 Chlamydia trachomatis나 Mycoplasma 균종에의한동시감염으로발생하는경우가흔하며, 이러한경우는추가적인항균제사용을필요로한다. 임상적으로동시감염과단독감염을감별하기는어려우므로동시감염률을파악하는것이치료방향을결정하는데중요하다. 본연구에서는 3년동안국내의 1차의료기관 3곳에서임질의심환자를대상으로검사방법에따른양성률, 검체운송방법에따른양성률, 다른성매개질환과의동시감염여부등을조사하였다. MATERIALS AND METHODS 1. 세균배양및동정 2010년 1월부터 2012년 11월까지인천과강원도에위치한 3 개 1차의료기관에배뇨곤란, 요도의불쾌감, 요도분비물등의증상으로인해내원하였거나임상의의판단상임질이의심되는 261명의환자로부터생식기검체를수집하였다. 이때, 남성환자의경우요도검체, 여성환자의경우질검체를수집하였다. 검체는두가지방법으로채취하여운송하였다. 하나는면봉으로검체를채취하여 Thayer-Martin 배지가든시험관에 CO 2 를채워만든 Transgrow (TG) 배지에접종한후운송하였고, 또하나는상품화된 BD 운송배지 (BD CultureSwab MaxV+, Becton-Dickinson, Cockey-sville, MD, USA) 를사용하였다. 검체의채취는 TG 또는 BD를무작위로우선순위를정하여시행하였다. 운송방법은택배를이용하였으며검사기관까지의운송은 2-5일 ( 평균 3일 ) 이걸렸다. 접수된각운송배지의면봉은 Modified Thayer-Martin (MTM) 배지 (BBL, Becton-Dickinson, Cockey-sville, MD, USA) 에접종하여 35 o C, 5% CO 2 항온기에서 24-48시간배양하였다. 임균의동정은 MTM 배지에서의증식, 그람염색성상, oxidase 양성유무를확인한후 Vitek II (biomerieux, Marcy 1'Etoile, France) 의 NH1 test card를사용하여실시하였다. 2. 분자유전학적방법 261명의환자중에서 162명의환자를대상으로선택하여, BD 배지의면봉을멸균증류수에풀어부유시킨후 1 ml를 13,000 rpm에서 15분간원심분리한후얻은침전물에다시 1 ml PBS를넣어잘섞고 200 μl를취해 QIA quick gel extraction kit (Qiagen, Hilden, Germany) 를이용하여 DNA를추출하였다. 상품화된다중중합효소연쇄반응 (SeeplexSTD6 ACE Detection, Seegene, Seoul, Korea) kit의 master mix 용액에 DNA 추출물을첨가한후자동온도조절기 (Bio-RadLabs., Hercules, California, USA) 를이용하여 94 o C에서 15분간개시시킨후 94 o C에서 30초, 63 o C에서 1분 30초, 72 o C에서 1분 30 초동안변성, 결합및신장을 40회반복하였고 72 o C에서 10분동안최종신장시켰다. 각각의증폭산물은 2% agarose gel에서 100 V로 40분간전기영동한후브롬화에티듐으로염색하였다. 염색한증폭산물은 Image-system (UVItec, Cambridge, UK) 을사용하여분절의유무와크기를확인함으로써, N. gonorrhoeae, C. trachomatis, Mycoplasma genitalium, Ureaplasma urealyticum, Mycoplasma hominis, Trichomonas vaginalis의감염여부를검사하였다. 3. 통계학적평가 TG수송배지와 BD수송배지의배양양성률을평가하기위하여의존적이분형자료에대한검정에사용되는 McNemar s 검정을사용하였다. 통계분석은 PASW Statistics 18 (SPSS Inc., Chicago, IL, USA) 프로그램을사용하여시행하였다. Table 1. Performance of PCR and culture in the detection of gonococcal infection Culture Positive Negative Total Positive 57 (35.2) 89 (54.9) 146 (90.1) RESULTS 임질이의심되는 261명의환자로부터검체를수집하여배양을시행하였고그중 162명의환자의 BD 배지검체를이용하여 PCR을시행하였다. PCR을시행한환자중 146명 (90.1%) 이 PCR 양성이었다. 그중배양양성인환자는 57명 (35.2%), 음성인환자는 89명 (54.9%) 이었다. PCR과배양이모두음성인환자는 16명 (9.9%) 이었다. PCR 결과에서음성인모든환자는배양에서도음성이었다 (Table 1). PCR (%) Negative 0 (0) 16 (9.9) 16 (9.9) Total 57 (35.2) 105 (64.8) 162 (100)
112 Ann Clin Microbiol 2014;17(4):110-114 Table 2. Comparison between swab and transgrow media for recovery of Neisseria gonorrhoeae Characteristics TG positive (%) TG negative (%) P value BD positive BD negative 43 (16.5) 35 (13.4) 7 (2.7) 176 (67.4) <0.001 Abbreviations: TG, transgrow media; BD, BD CultureSwab MaxV+. 배양을실시한 261개검체중 85개 (32.6%) 에서임균이배양되었다. TG 운송배지를이용한경우는 78개 (29.9%) 가, BD 운송배지를이용한경우는 50개 (19.2%) 가배양양성이었다. 두종류운송배지모두에서임균이배양된검체는 43개 (16.5%) 였으며 TG 운송배지에서만배양된검체는 35개 (13.4%), BD배지에서만배양된세균이 7개 (2.7%) 였다 (Table 2). 다중중합효소연쇄반응양성인검체중 N. gonorrhoeae 단독양성은 98개 (67.1%), 중복양성은 C. trachomatis 23개 (15.8%), M. hominis 9개 (6.2%), M. genitalium 5개 (3.4%), U. urealyticum 가 1개 (0.7%) 였으며 3종이상의중복양성은 M. hominis와, C. trachomatis가 7개 (4.8%) 로가장많았고, 그다음은 C. trachomatis와 U. urealyticum가 2개 (1.4%), C. trachomatis와 M. genitalium 1개 (0.7%) 였다. T. vaginalis와의중복감염은없었다 (Table 3). DISCUSSION 임균은사람에게만감염되며, 임질의전파를차단하기위해서는빠른진단과올바른항균제의선택이중요하다. 임질의진단에는그람염색, 배양및 PCR 등의분자진단법이주로이용된다. 그람염색은남성의요도분비물에서그람음성쌍알균을관찰할경우 95% 이상의특이도로임질을진단할수있지만, 여성에서는생식기에존재하는비병원성그람음성쌍알균으로인해특이도가낮아 [9], 최근에는분자진단법이흔히사용된다. 분자진단법은임균의생존여부에관계없이다양한검체를사용할수있고, 시험소요시간이짧으며민감도가높다는점에서성매개감염질환진단에많이쓰이고있다 [10]. 그러나항균제감수성을시험할수없기때문에세균의역학조사나내성이의심되는환자의경우배양을함께시행하는것이좋다. 임균배양은대부분의미생물검사실에서가능하지만검체의채취및운송조건이까다롭고운송과정중에균이사멸하는경우가많아민감도가비교적낮다. 외국의보고에의하면 [11-14] 증상이있는환자의경우는임균의배양양성률이 72-95% 이며, 증상이없는환자에서는 65-85% 라고하였다. 본연구에서는 PCR 양성대비배양양성률이 39% (57/146) 로낮았는데 1차의료기관에서검체채취후운송시간이 2-5일 ( 평 Table 3. Number of coinfection with Neisseria gonorrhoeae Pathogen No. positive (%) N. gonorrhoeae N. gonorrhoeae+c. trachomatis N. gonorrhoeae+m. hominis N. gonorrhoeae+m. genitalium N. gonorrhoeae+u. urealyticum N. gonorrhoeae+m. hominis+c. trachomatis N. gonorrhoeae+c. trachomatis+u. urealyticum N. gonorrhoeae+m. genitalium+c. trachomatis 98 (67.1) 23 (15.8) 9 (6.2) 5 (3.4) 1 (0.7) 7 (4.8) 2 (1.4) 1 (0.7) 균 3일 ) 로운송도중에임균의생존력이떨어졌기때문으로추정되었다 [15]. 운송중인임균의생존에는시간, 온도및임균의 auxotype 등이영향을준다. Spence 등 [16] 이보고한바에의하면, 검체를채취하자마자배양을시행하는경우 (On-site) 는임균의배양률이 85-87% 이지만, 검체를다른장소로운반하여배양하는경우 (Off-site) 는배양양성률이 64% 로낮아진다고하였다. 또한, 운송기간에따른임균의생존율을보고한바에의하면 Jembec chamber와 MTM배지로운반할경우임균의생존율이 2일이지났을경우에 83% 였던것이 3일후에는 33% 로떨어지며 [17], 일반적인운송배지의종류와보관조건에따라서는임균생존율이 24시간만에 17-24% 까지감소하기도한다 [18]. 그리고운송중인임균은균주의특성과특정영양요구도에따라분류한 auxotype에따라운송중의임균생존율이영향을받기도한다 [19,20]. 따라서임균의운송성적을높이기위하여여러임균전용운송배지가개발되었다 [21]. 본연구에서사용한상품화된 BD 배지는이전에 Copan사의배지를 BD 가인수한것으로운송성적이타상품에비하여비교적양호한것으로보고되었다. Rishmawi 등 [15] 이 BD 배지와 Bacti- Swab (Remel) 배지및 Medical Wire & Equipment Transwab을비교한바에의하면, BD 배지는 48시간보관시살아있는임균이 3.5 log 감소하여여전히배양이가능하였으나, 다른배지들은 6시간만에 2-3 log 감소를보여임균수송에는부적합하였다. 본연구에서는 BD 배지의임균배양양성률이자가제조한 TG배지보다낮았다. 전체 261개의검체중에서 43개 (16.5%) 의검체는 BD 배지와 Transgrow 배지에서모두양성이었고, 176개의검체 (67.4%) 는모두음성이었다. 42개의검체가 Transgow 배지또는 BD 배지중하나에서만임균이증식하였다. Transgrow 배지만증식한검체는 35개 (13.4%) 였고, BD 배지에서만증식한검체는 7개 (2.7%) 였다 (P<0.001). BD 운송배지의배양성적이낮은이유는명확하지않지만, 검체채취시의배지순서에의해먼저채취한배지에많은세균이포함되어배양성적이다를수도있다. 하지만본연구에서는가급적무작위로채취순서를결정하였기때문에, 이에의한영향은적을것으로생각한다. 다만본연구의운송조건이대부분의논문에서평가한 48시간이상인경우가많아, 장시간의운송에
Hyunmin Koo, et al. : Transport Swab Systems for Gonococci 113 따른살아있는임균의감소가 BD 배지에서높게일어났을가능성이있지만이에대해서는추가적인연구가필요하다. 성매개감염질환의중복감염은흔한것으로알려져있다. C. trachomatis 에의한중복감염이가장흔하며, Mycoplasma 균종에의한중복감염도일어난다. C. trachomatis 와 Mycoplasma 균종은주로 quinolone 항균제나 doxycycline에의해치료되므로, 다제내성임균에 quinolone과 tetracycline 을사용하지않는근래에는별도의항균제를처방해야만치료가가능하다. 성매개질환자의대부분이성적으로활동적인 20-30대이며, 남자에게감염된 C. trachomatis 90% 에서무증상인것을고려하면, cephalosporin 항균제나 spectinomycin 만을처방하여치료되지않은중복감염은다른환자에게로전파될수있으므로중요하다. 동시감염률은나라와시기에따라다르며 Khan 등 [22] 은 2000년에서 2003년까지미국인디애나폴리스의한병원에서 210명의성매개감염질환환자를대상으로 N. gonorrhoeae, C. trachomatis 그리고 T. vaginalis의유병률을조사하였는데 N. gonorrhoeae에감염된환자중 44.7% 에서 C. trachomatis와의동시감염이있었고 7.9% 에서 T. vaginalis와의동시감염이있었다. 국내에서는김등 [23] 이 2010년에무증상환자 709명을대상으로시행한 PCR에서, 3명의임균감염환자를보고하였고, 이중에서 2명이 C. trachomatis에중복감염이라고하였다. 본연구에서는임질의심환자에서만을대상으로중복감염을조사하였으며, C. trachomatis (15.8%), M. hominis (6.2%) 그리고 M. genitalium (3.4%) 순으로중복감염이많았다. M. hominis의임상적의의에대해서는논란이많지만 C. trachomatis와 M. genitalium 은병원균으로반드시치료가필요하다 [24,25]. 본연구에서는 T. vaginalis 와의동시감염이한건도없다는점이 Khan 등의보고와달랐는데본연구의대상이비뇨기과에내원한임질이의심되는환자로남성이대부분이었기때문이다. 본연구의제한점은다음과같다. 첫째, 남녀구분없이검체를수집하였으며또한, 임질추정환자를대상으로하였다. 둘째, 인천과강원도지역의 3개 1차의료기관에서만조사를하였기때문에대표성이높지않다. 셋째, 지역기관에서검체채취후검사기관으로택배를이용하여운송을하였기때문에평균 3일의시간이걸렸다. 마지막으로, 임균은 CO 2 및습기가있어야잘증식되므로 3-7% CO 2 항온기에물을넣고배양하며, 배양음성이면 72시간까지배양한후배지를버리기전에 oxidase 시약을점적하여보라색으로변하는집락이있는지를반드시확인하는것이표준배양법 (Clinical microbiology procedure handbook, 3rd edition, 최신진단미생물학생물학 4판 ) 이지만, 본연구에서는기존연구들 [13,26] 을참고하여 48시간까지만배양후균주증식을확인하였다. 하지만, 국내에서임균에관련된자료가매우드문점을고려하면본연구의결과는임균감염을진단하고중복감염을치료하는데중요할것으로생각한다. 결론적으로, 임질을진단하기위하여타기관에배양을위탁 하기위해서는검체채취후빠른운송이매우중요하며, 채취한지수일이경과하였을경우는반드시 PCR을시행하는것이좋은결과를얻을수있다. 또한임질에감염된환자에서는중복감염이흔하므로정확한검사에의한항균제추가처방이필요하다. REFERENCES 1. World Health Organization. Global action plan to control the spread and impact of antimicrobial resistance in Neisseria gonorrhoea. http://www.who.int/iris/handle/10665/44863 [Online] (last visited on 31 September 2014). 2. Amstey MS and Steadman KT. Asymptomatic gonorrhea and pregnancy. J Am Vener Dis Assoc 1976;3:14-6. 3. Handsfield HH, Lipman TO, Harnisch JP, Tronca E, Holmes KK. Asymptomatic gonorrhea in men. Diagnosis, natural course, prevalence and significance. N Engl J Med 1974;290:117-23. 4. Holmes KK, Counts GW, Beaty HN. Disseminated gonococcal infection. Ann Intern Med 1971;74:979-93. 5. Chow AW, Malkasian KL, Marshall JR, Guze LB. The bacteriology of acute pelvic inflammatory disease. Am J Obstet Gynecol 1975;122:876-9. 6. CDC. Antibiotic resistance threats in the United States, 2013. http://www.cdc.gov/drugresistance/threat-report-2013/pdf/ar-threats- 2013-508.pdf [Online] (last visited on 31 March 2014). 7. Ameyama S, Onodera S, Takahata M, Minami S, Maki N, Endo K, et al. Mosaic-like structure of penicillin-binding protein 2 gene (pena) in clinical isolates of Neisseria gonorrhoeae with reduced susceptibility to cefixime. Antimicrob Agents Chemother 2002;46: 3744-9. 8. Ohnishi M, Saika T, Hoshina S, Iwasaku K, Nakayama S, Watanabe H, et al. Ceftriaxone-resistant Neisseria gonorrhoeae, Japan. Emerg Infect Dis 2011;17:148-9. 9. Goh BT, Varia KB, Ayliffe PF, Lim FK. Diagnosis of gonorrhea by gram-stained smears and cultures in men and women: role of the urethral smear. Sex Transm Dis 1985;12:135-9. 10. Van Dyck E, Ieven M, Pattyn S, Van Damme L, Laga M. Detection of Chlamydia trachomatis and Neisseria gonorrhoeae by enzyme immunoassay, culture, and three nucleic acid amplification tests. J Clin Microbiol 2001;39:1751-6. 11. Higgins SP, Klapper PE, Struthers JK, Bailey AS, Gough AP, Moore R, et al. Detection of male genital infection with Chlamydia trachomatis and Neisseria gonorrhoeae using an automated multiplex PCR system (Cobas Amplicor). Int J STD AIDS 1998;9:21-4. 12. Koumans EH, Johnson RE, Knapp JS, St Louis ME. Laboratory testing for Neisseria gonorrhoeae by recently introduced nonculture tests: a performance review with clinical and public health considerations. Clin Infect Dis 1998;27:1171-80. 13. Stary A, Ching SF, Teodorowicz L, Lee H. Comparison of ligase chain reaction and culture for detection of Neisseria gonorrhoeae in genital and extragenital specimens. J Clin Microbiol 1997;35: 239-42. 14. Schink JC, Keith LG. Problems in the culture diagnosis of gonorrhea. J Reprod Med 1985;30(3 Suppl):244-9. 15. Rishmawi N, Ghneim R, Kattan R, Ghneim R, Zoughbi M, Abu-Diab A, et al. Survival of fastidious and nonfastidious aerobic bacteria in three bacterial transport swab systems. J Clin Microbiol 2007;45:1278-83.
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