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009 년대한 Helicobacter 및상부위장관연구학회춘계심포지엄 Symposium I Carcinoid tumor 성균관대학교의과대학내과학교실 이준행 김정하 1. 왜카르시노이드가문제인가 국내에서위암의검진을위한상부위장관내시경검사가광범위하게진행되면서조기위암뿐만아니라위나십이지장의카르시노이드종양의진단예가증가하고있다. 카르시노이드는신경내분비분화를보이는악성의가능성을가진저도상피종양 (low grade, potentially malignant, epithelial neoplasm showing neuroendocrine differentiation) 으로정의될수있다. 우리나라국민건강보험체계에서특정질병이암으로판정되는경우와암이아닌것으로판정될때, 의료비중환자가직접적으로부담해야하는비율이크게달라진다. 공적국민건강보험이외의사적인암보험등에가입된환자들도매우많기때문에특정질병이암인지아닌지는환자입장에서는초미의관심사가아닐수없다. 과거에는의사가카르시노이드를진단한경우, 자신의지식과경험을바탕으로환자별로최선의치료를제공하면그만이었지만최근에는보험과관련된중요한평가를하도록강요받는상황이되었다. 그러나카르시노이드는병리소견을바탕으로악성인지양성인지판단할수없는, 즉 "low grade but potentially malignant" 라고밖에표현할수밖에없는예측불가능한질병이다. 1 카르시노이드가전이를일으킨상태에서발견되면악성질환으로진단하는데누구도반대할수없을것이다. 그러나내시경검사도중발견된작은카르시노이드에대하여어떠한코드를부여할것인지는의사마다견해가다르다. 한환자가여러의료기관을전전하는예가많은우리나라에서한병원에서는암으로코드를부여받고다른병원에서는암코드를부여받지못하는경우가발생하고있다. 병원에서부여받은코드가적힌진단서를보험회사에제출한후보험회사에서이 견을제시하면분쟁까지연결되곤한다. 카르시노이드의생물학적특성에대한이해가완전하지못한현단계에서카르시노이드의예후를정확히평가하는것, 그리고최적의과학적인코드를부여하는것은불가능한일일것이다. 이글에서필자는위카르시노이드에대하여현재까지알려진사실을간단히요약하여향후카르시노이드에대한논의의기초를제시하고자한다.. 카르시노이드종양의병리학적소견및암등록코드부여에대한의견 카르시노이드종양은조직학적으로 5가지의유형을갖는다. I형은섬모양 (insular), II형은섬유주 (trabecular), III형은선 (glandular), IV형은미분화 (undifferentiated), 그리고 V형은혼합형 (mixed) 종양이다. 신경내분비종양의표지자들에는 chromogranin A, synaptophysin, NSE 등이있는데, NSE와 chromogranin A가많이표현된다. 전통적으로카르시노이드종양은조직학적으로 전형적인 형태와 비전형적인 형태로나누어왔다. 전형적이라함은분화가좋고, 작고일정한세포들로이뤄진경우를뜻한다. 비전형적인카르시노이드종양은핵의이형성, 높은유사분열지수 (mitotic index) 를보인다. 그러나악성카르시노이드종양일지라도비전형적인조직형태를띠지않는경우가많아서조직학적인형태만으로양성과악성을나누기어렵다. 오히려발생위치와크기에따라악성의가능성을가늠할수있다. 000년 WHO에서는같은소화기계카르시노이드라도발생기원에따라분비산물이다양하고임상상이다르기때문에, 분화좋은신경내분비성종양 (well-differentiated neuroendocrine tumor) 으로명명하기를권하였다 (Table 1). 3 하지만, 신경내분비성종양에는양성종양부터소세포암까지포함되 8

이준행 : Carcinoid tumor Table 1. The 000 WHO classification of gastrointestinal neuroendocrine tumors 3,4 Grade 1 (usually or probably benign behavior): well-differentiated neuroendocrine tumor (carcinoid tumor) - Nonfunctionin5g, cytologically bland - Tumor size < 1 cm - Confined to the mucosa/submucosa - Without angioinvasion Grade II (uncertain malignant behavior): well-differentiated neuroendocrine tumor (carcinoid tumor) - Nonfunctioning, cytologically bland - Tumor size: 1- cm - Confined to the mucosa/submucosa - With angioinvasion noted in some cases Grade III (low-grade malignancy): well-differentiated neuroendocrine carcinomas (malignant carcinoid tumor) - Nonfunctioning, cytologically bland - Tumors > cm either with or without angioinvasion - With extension beyond the submucosa - All functioning well-differentiated tumors of any size Grade IV (high-grade malignant potential): poorly-differentiated neuroendocrine carcinomas - Cytologically poorly-differentiated tumors - Either functional or non-functional - Any size - These tumors have been variously called small cell carcinoma, oat cell carcinoma, and large cell neuroendocrine carcinoma (LCNEC) Table. Biologic behavior codes of ICD-O 34 Code Disease /0 Benign /1 Uncertain whether benign or malignant Borderline malignancy Low malignant potential Uncertain malignant potential Carcinoma in-situ Intraepithelial / Noninfiltrating Noninvasive /3 Malignant, primary site /6 Malignant, metastatic site Malignant, secondary site /9 Malignant, uncertain whether primary or metastatic site 기때문에해석에혼선을빚을수있다는제한점이있다. 008년대한병리학회소화기병리연구회암등록위원회에서발표한 병리의사를위한소화기계암등록에대한제안 에따르면, 4 우연히발견된작은카르시노이드종양이라도악성의가능성이있으므로, 국제질병분류코드 (ICD-O3) 의행태코드 (biologic behavior codes, Table ) 에서 /1 이상을주는것으로합의하였다고되어있다. 발생위치에따른분류도매우중요한쟁점이었는데, ICD-O3에서는충수돌기의관상카르시노이드종양을제외한모든카르시노이드종양에행태코드 /3을주었으나, 일례로대장이나충수돌기에발생한카르시노이드와달리, 직장에발생하는카르시노이드는 70% 이상 9

009 년대한 Helicobacter 및상부위장관연구학회춘계심포지엄 Table 3. Results of questionnaire for ICD-O3 code of gastrointestinal carcinoid tumor 4 (The Gastrointestinal Pathology Study Group and the Cancer Registration Committee of the Korean Society of Pathologists) Organ or subject Diagnosis ICD-O3 code(n=40) 0 1 3 6 NA Carcinoid tumor All except appendix and rectum 6 8 10 14 Appendix tumor : size < 1cm, no invasion) carcinoma : any size, Mesoappendix invasion, metastasis, angioinvasion) 3 16 7 14 35 1 Rectum tumor : size < 1cm, no invasion) carcinoma : any size, muscle invasion, angioinvasion, node or distant metastasis) 13 7 3 17 34 1 1 Pancreas Well differentiated endocrine tumor Well differentiated enducorine tmor 1 0 19 6 19 11 7 이 1 cm 이하이고, 점막하층이나, 혈관침범이없어국소절제만으로도치료가가능하다는점에서행태코드 /3보다는 /1을부여하는것이더타당하다고의견을모았다고한다. 4 대한병리학회소화기병리연구회암등록위원회에서제시한카르시노이드종양에대한제안 4 은매우합리적이고유용한것으로생각되지만, 위카르시노이드분야에적용하기에는약간의한계점이있는것으로생각된다. 우선위카르시노이드가생물학적행태에따라서 Rindi가제시한바와같은 3 가지형태로분류된다는점 5 이반영하지못하였다. 같은보고서에서언급된다수의의견에따르면 (Table 3) 위의카르시노이드종양의경우에는모두행태코드 /3이부여되어야한다고판단되는데 4 건강검진등을통하여우연히발견되는 1형혹은 형의작은카르시노이드종양은치료없이장기간경과관찰을하여도예후가매우좋다는점 6, 7 이고려되지못한의견으로생각된다. 3. 카르시노이드의진단과치료의일반론 카르시노이드종양은 1888년회장의다발성병변이처음기술되면서알려졌다. 카르시노이드 라는말은 1907년독일의 Oberndorfer가소장의다발성병변을선암보다는양성경과를보인다는뜻으 로 Karzinoide 라는이름을붙이면서시작되었다. 8 이후카르시노이드종양이다양한호르몬과 neuropeptide를분비하는신경내분비종양임이밝혀졌다. 9 카르시노이드종양은외국보고에의하면, 발생률은인구 10만명당 1 명정도로낮은질환이다. 전체종양의 0.47% 가량을차지하고, 이중에위장관에발생하는경우는 67.5%, 호흡기계에발생하는경우가 5.3% 를차지한다. 위장관의카르시노이드중 41.8% 는소장에, 7.4% 는직장에, 그리고 8.7% 는위에발생한다고알려져있다. 10 카르시노이드종양은발생기원에따라서앞창자 (foregut), 중간창자 (midgut), 뒤창차 (hindgut) 카르시노이드종양으로나눈다. 발생기원에따라, 카르시노이드종양은여러장기에서발생하고, 양성종양에서선암까지다양한형태와임상양상을보인다. 중간창자에서비롯된카르시노이드종양은 10% 에서카르시노이드증후군을보이지만, 뒤창자에서비롯된경우에는전이가되었을지라도무증상인경우가흔하다. 증상은종양에서분비하는신경내분비계산물에의한다. 세로토닌, 히스타민, 키닌, 프로스타글란딘, 소마토스타틴등의물질에의해홍조, 설사, 기관지연축, 모세혈관확장증, 심장판막이상등의카르시노이드증후군이나타난다. 카르시노이드증후군은약 10% 의환자에서나타나는데, 10

이준행 : Carcinoid tumor Table 4. Types of gastrointestinal neuroendocrine cells and luminal, paracrine, neural, and hormonal factors that regulate secretion of their bioactive products 16 Cell type Localization Products Factors that regulate secretion D Gastrointestinal tract Somatostastin Hormones,neural factors and acid Enterochromaffin Gastrointestinal tract Serotonin, substance P, guanylin, and melatonin Luminal factors, hormones, and neural factors Enterochromaffin-like Stomach Gastrin Hormones, gastrin and neural factors G Stomach and duodenum Gastrin Amino acids, neural factors and acid Gr Gastrointestinal tract Ghrelin Luminal factors and hormones, I Duodenum Cholecystokinin, gastrin, etc Lipids and neural factors K Duodenum and Jejunum Gastric inhibitory polypeptide Nutrients and hormones L Small intestine Glucagon-like peptide, peptide YY, and neuropeptide Y Glucose and hormones Motilin Duodenum Motilin Neural factors and luminal factors N Small intestine Neurotensin Lipids S Duodenum Secretin Acid VIP Gastrointestinal tract Vasoactive intestinal peptide Neural X Stomach Amylin Not defined 그중홍조와설사는 80% 이상에서보인다. 심장판막의이상은 40% 에서보이는데, 섬유조직이판막에침착하여판막을비후시키고, 정상적인유합을방해하여심한경우우심실부전까지나타난다. 카르시노이드종양은별다른증상이없다가검진에서우연히발견되는경우가많다. 증상이있다고할지라도애매하고모호한증상이어서진단이쉽지않다. 위장관의카르시노이드는내시경이나경피적침생검을통하여조직을얻어서진단하게된다. 생화학적인방법으로는소변에서 5-HIAA를측정하는데, 이는진단뿐만아니라치료반응을평가할때유용한지표이다. 그외에 CT, MRI, PET scan 등의영상학적인방법과 Octreotide 전신스캔을이용하는방법이있다. 11 치료는종양의크기와발생한위치, 침습정도, 전이유무에따라서결정한다. 직장에발생한 1 cm 이하의종양은전이가없고, 예후가좋아서국소적인절제만으로치료가가능하지만, 같은크기일지라도소장에위치한경우에는전이가있을가능성이있기때문에소장의부분적절제술및림프절제거술로치료한다. 전이가있는경우에는소마토스타틴의유사체인 Octreotide를투약하여설 사, 홍조등의증상을조절하고, 종양의성장을억제할수있다. 그외에전이성종양에서증상조절을위하여스테로이드, cyproheptadine 1, 인터페론등을투약할수있다. 간은전이가가장흔한장기로소마토스타틴으로증상조절이실패한경우, 간동맥화학색전술이나고주파열치료로치료한다. 4. 위카르시노이드종양의기원 위의카르시노이드종양은호흡기계, 십이지장, 담도계, 췌장과더불어앞창자 (foregut) 에서비롯되었다. 그러므로, 충수, 대장, 직장의카르시노이드종양과는다른신경내분비산물을분비하고, 이에따라다른조직소견과임상상을보인다. 13 카르시노이드종양중위에발생하는빈도는미국 NCI SEER registry에의하면 4.1% 로알려져있다. 14 그러나, 내시경과영상학적기술등이발전하면서, 최근연구에서는많게는 11 40% 까지보고하고있다. 15 현재까지위장관에는적어도 13종의신경내분비세포가알려져있는데 (Table 4), 그중에서위에는적어도 8가지의내분비세포, 즉 D 세포, D1 세포, 11

009 년대한 Helicobacter 및상부위장관연구학회춘계심포지엄 G 세포, P 세포, X 세포, 그렐린분비세포, enterochromaffin 세포, 그리고 ECL 세포 (enterochromaffin-like cell) 가존재한다. 16 위카르시노이드기원세포는대부분 ECL 세포인데, oxyntic fundic mucosa 에서발견된다. ECL 세포는위분비샘의기저 1/3 에위치하며, 히스타민, chromogranin, enteroglucagon, α-glycoprotein 등을분비한다. 가스트린이 CCK- (gastrin) 수용체를통해서히스타민분비를조절하고, 신경말달에서분비되는 neuropeptide인 PACAP (pituitary adenylate cyclase-activating polypeptide) 이히스타민의분비를조절한다. 가스트린과 PACAP의과분비는 ECL 세포의과증식을일으키는데, PACAP가가스트린보다보다강력한유발인자로알려져있다. 14 그러나모든위카르시노이드종양이 ECL 세포에서기원되는것은아니다. 위신경내분비종양의기원세포로 ECL 세포다음으로는 EC 세포와 D 세포가흔한것으로알려져있다. 위카르시노이드종양은 ECL 세포의증식정도에따라서 hyperplasia, dysplasia, neoplasia의단계로나뉜다 (Table 5). Hyperplasia 단계에서유전자의변이와같은조건이주어질때 dysplasia로변화한다. 17 즉위카르시노이드종양도대장암처럼전구단계를거쳐서암으로변화한다고볼수있다. 그러나 dysplasia와 neoplasia의병리학적구분이항상명확한것은아니다. 이분야에서의 inter-observer variation 에대한상세한연구가필요하다고생각된다. 5. 위카르시노이드종양의 3가지분류와그에근거한치료방법의선택 위카르시노이드종양은생물학적인형태와예후에따라서크게세가지형으로나눌수있다 (Table 6). 5,18 위카르시노이드종양의 70 80% 를차지하는 1 형만성위축성위염, 재생불량성빈혈과관련이있다. 발생기전에대한가설은, 위축성위염이있는환자에서만성적으로가스트린이과분비되고, Table 5. A histo-pathological grading system for the evaluation of ECL cell proliferation. 14 Classification of ECL cell Proliferation Hyperplasia Simple(diffuse) Linear Micronodular Adenomatoid Dysplasia (Pre-Neoplastic stage) Carcinoid Enlarging micronodule Fusing micronodule Microinvasive lesion Nodule with newly formed strata Intramucosal carcinoid Invasive carcinoid Table 6. Characteristics of gastric carcinoid tumors 5,14 Type I Type II Type III Tumor site Fundus Fundus Antrum or fundus Tumor characteristics Usually multicentric, polypoid Usually multicentric Single, solitary Tumor size < 1- cm < 1- cm -5 cm Histopathology Biological behavior ECL cell lesion ; progression : hyperplasia to dysplasia to neoplasia Slow growth; rarely netastasize ECL cell lesion; progression : hyperplasia to dysplasia to neoplasia Slow growth; may metastasize ECL, EC, or x cell lesion without preneoplastic status; normal adjacent mucosa Relatively aggressive; frequent metastases to regional nodes(55%) and liver(4%) Plasma gastrin level Elevated Elevated Nomal Gastric acid output Low or absent High Normal or low Secretin test Negative Positive Negative 1

이준행 : Carcinoid tumor ECL 세포내가스트린의자극을억제하는유전자 (Regl αgene) 에변이가있으면 ECL 세포가과증식하여카르시노이드종양이발생한다는것이다. 1형은보통카르시노이드증후군을보이지않는다. 형은졸링거-엘리슨증후군, MEN 1과연관되어발생한다. 위카르시노이드종양의약 5% 정도를차지하며, 발생기전은 1형과비슷하지만, 11q13 염색체에위치한종양억제유전자인 MEN1 gene 의변이가관련이있을것으로생각한다. 3형은위카르시노이드종양의 0% 에서나타나고, 1형및 형에비해서경과가좋지않다. 19,0 수술적절제가필요한환자의 65% 에서이미간이나주위림프절로의전이가발견된다. 카르시노이드증후군과관련이있으며, 1형이나 형과달리세로코닌전구체인 5-hydroxytryptophan을생산하여세로토닌을분비한다. 고가스트린혈증을가진환자에서발견되는 1형혹은 형위카르시노이드는종양의크기가 1 cm 미만이고, 개수가 5개미만이면내시경적인절제를시행할수있다. 크기나개수가그이상이거나, 내시경적절제술후재발한경우에는위전절제술혹은위아전절제술을시행하여치료한다. 6 그러나 Rindi가제시한 3가지분류에근거한치료는위카르시노이드종양이갖는임상병리학적인형태가충분히고려하지않았다는단점이있다. 즉크기가매우작은경우와다발성인환자에서어떻게대응할것인지가명확하지않다. 예를들어조직소견이 dysplasia인 1 cm 미만의작은종양들이다발성으로산재되어있을때, 무조건위전절제술을시행해야할것인가는분명생각해봐야할문제이다. 이에대해서 004년유럽신경내분비종양학회 (European Neuroendocrine Tumor Society; ENETS) 에서발표한위장관카르시노이드에대한합의문 (consensus statement) 을참고할필요가있다고생각된다. 이합의문에서 1형혹은 형위카르시노이드종양의치료로서 1 cm 이하인경우치료없이 1 년에한번경과관찰할것을권하고있으며, 6개이하의종양이면서크기가 1 cm을넘는경우초음파내시경검사후내시경절제술을권하였다. 6개이상의중양이고크기가 1 cm을넘는경우및고유근층침윤이있거나반복적으로재발할경우에 는수술을권하고있다.(Type 1 and tumours(atrophic gastritis or MEN-1). Polyps < 1 cm in size: surveillance once per year; 1-6 polyps and > 1 cm in size, endoscopic resection after EUS and surveillance; > 6 polyps and > 1 cm in size, extension to muscularis and/or repeated recurrences: alternatively surgical resection or antrectomy) 6 최근 Ravizza 등은 1994년부터 006년까지크기가작은위카르시노이드종양환자 11명을 54개월간치료없이경과관찰하여임상적으로문제가된경우가전혀없었다는보고를하였다. 7 최근 Landry 등은 1973년부터 004년까지 SEER 데이터베이스에등록된 1,543명의위카르시노이드종양환자의임상양상을분석하여위카르시노이드에대한 TNM staging을제안하였다. 1 향후국내에서도새로제시된 TNM staging의유용성에대한검토가필요하다고생각된다. 참고문헌 1. Lauffer JM, Zhang T, Modlin IM. Review article: current status of gastrointestinal carcinoids. Aliment Pharmacol Ther 1999;13:71-87.. Federmann M. Gastric carcinoids: an immunohistochemical and clinicopathologic study. Cancer 1994;74:600-601. 3. Kloppel G, Perren A, Heitz PU. The gastroenteropancreatic neuroendocrine cell system and its tumors: the WHO classification. Ann N Y Acad Sci 004;1014:13-7. 4. Cho MY, Kang YK, Kim KM, et al. Proposals for creating a guideline for cancer registration of the gastrointestinal tumors(1). Korean J Pathol 008;4:140-150. 5. Rindi G, Luinetti O, Cornaggia M, Capella C, Solcia E. Three subtypes of gastric argyrophil carcinoid and thegastric neuroendocrine carcinoma: a clinicopathologic study. Gastroenterology 1993;104:994-1006. 6. Plockinger U, Rindi G, Arnold R, et al. Guidelines for the diagnosis and treatment of neuroendocrine gastrointestinal tumours. A consensus statement on behalf of the European Neuroendocrine Tumour Society (ENETS). Neuroendocrinology 004;80:394-44. 7. Ravizza D, Fiori G, Trovato C, et al. Long-term endoscopic and clinical follow-up of untreated type 1 gastric neuroendocrine tumours. Dig Liver Dis 007;39:537-543. 8. Oberndorfer S. Karzinoide Tumoren des Dünndarms. Frankf Z Pathol 1907;1:46-43. 9. Modlin IM, Kidd M, Latich I, Zikusoka MN, Shapiro MD. Current status of gastrointestinal carcinoids. Gastroenterology 005;18:1717-1751. 10. Modlin IM, Lye KD, Kidd M. A 5-decade analysis of 13,715 carcinoid tumors. Cancer 00397:934-959. 13

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