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대한내과학회지 : 제 73 권제 2 호 2007 류마티스관절염환자에서발생한 Bronchus-Associated Lymphoid Tissue (BALT) 림프종 1예 인하대학교의과대학내과학교실, 병리학교실 2 기성호 권성렬 강상용 박인서 2 임미진 박현주 박원 =Abstract= A case of bronchus-associated lymphoid tissue (BALT) lymphoma in the patient with rheumatoid arthritis Sung-Ho Ki, M.D., Seong Ryul Kwon, M.D., Sang Yong Kang, M.D., In Suh Park, M.D. 2, Mie Jin Lim, M.D., Hyun Joo Park, M.D. and Won Park, M.D. Departments of Internal Medicine and Pathology 2, College of Medicine, Inha University, Incheon, Korea Bronchus-associated lymphoid tissue (BALT) lymphoma is a rare disorder and it is a characteristic subgroup of low-grade B-cell extranodal non-hodgkin's lymphoma that is classified as marginal zone lymphoma. We report here on a patient with rheumatoid arthritis who developed BALT lymphoma. She had no pulmonary symptoms and the pulmonary nodules were incidentally detected by routine chest radiography. Chest CT showed a 2.8cm sized ill-defined focal consolidation of homogenous attenuation in the posterobasal segment of the right lower lobe. The histological diagnosis from the wedge resection specimen revealed low grade B cell lymphoma of BALT. To the best of our knowledge, this case is the first to report BALT lymphoma that developed in a Korean patient with rheumatoid arthritis. BALT lymphoma should be included in the differential diagnosis of the pulmonary nodules in patients with rheumatoid arthritis.(korean J Med 73:228-232, 2007) Key Words : BALT Lymphoma, Rheumatoid Arthritis, Pulmonary Nodule 서론 Mucosa associated lymphoid tissue (MALT) 림프종은비호지킨림프종의독특한아형으로분류되는 lowgrade B-cell extranodal 림프종이다. MALT 림프종은림프조직의가장자리구역에서기원하며림프상피성병변을이룬다 1). MALT 림프종은점막으로이루어진어떤기관에도발생할수있으나약 2/3는위장에서발생하 며그밖에폐, 침샘, 눈물샘, 결막, 갑상선, 흉선, 피부, 유 방, 방광등에서도발견되고 2), 이때폐에발생한 MALT 림프종을 bronchus-associated lymphoid tissue (BALT) 림프종이라고별도로칭하기도한다. BALT 림프종은모든림프종의 1% 이내인드문병이다 3). 류마티스관절염환자에서 MALT 림프종을포함한여러림프종이발생하였다는보고 4, 5) 와일차성쇼그렌증후군환자에서 BALT 림프종이발생하였다는연구들도있고 6-8), 증근무력증, 결핵이있었던환자에서도 BALT 림프종이발생하였다는보고가있다 6). 하지만 Received : 2005. 11. 28 Accepted : 2006. 3. 17 Correspondence to : Won Park, M.D., Department of Internal Medicine, Inha University Hospital, 3rd street Shinheung-dong, Jung-gu, Incheon 400-711, Korea E-mail : parkwon@inha.ac.kr - 228 -

-Sung-Ho Ki, et al : BALToma in rheumatoid arthritis patients - 본례에서와같이류마티스관절염환자에서 BALT 림프종이발생한증례보고는매우드물다. Douglas 등 9) 이처음으로류마티스관절염환자에서 BALT 림프종이발생한 1예를보고한적이있으나, 국내에서는아직그러한증례가보고된적이없다. 본례에서는류마티스관절염으로항류마티스약제를투여받던환자에서 BALT 림프종이발생한증례를경험하였기에보고하는바이다. 증례환자 : 43세, 여자주소 : 단순흉부방사선사진에서우측폐기저부에보이는 1.5 cm 크기의결절성음영. 현병력 : 1990년경부터다발성관절통있었으나특별한치료없이지내오다 2000년 6월이후양쪽무릎통증이심해져서본원류마티스내과외래방문하여검사를시행하였다. 신체검사에서양쪽손목손허리 (carpometacarpal) 관절, 손목관절, 팔꿈치관절부분의종창보이고, 단순수부방사선사진에서양쪽손목관절에골미란이관찰되며, 방사선핵뼈스캔에서는우측두번째, 세번째손목손허리 (carpometacarpal) 관절, 두번째, 네번째근위지간 (proximal interphalangeal) 관절, 좌측첫번째에서세번째손목손허리 (carpometacarpal) 관절에 technetium- 99m methylene diphosphonate (Tc-99m MDP) 섭취가 증가한소견보였다. 또한류마티스인자 132.0 IU/mL, 항핵항체검사 1:640 균질양상으로양성소견보였다. 환자는류마티스관절염으로진단받고항염제와진통제 (meloxicam, acetaminophen) 및항류마티스약제 (prednisolone, bucillamine, hydroxychloroquine) 복용하였다. 외래경과관찰중우연히단순흉부방사선사진에서우하엽에고립폐결절있어이에대한추가검사위해 2001 년 10월본원에입원하였다. 과거력및가족력 : 특이사항없음. 계통적검사및이학적소견 : 내원당시문진에서는호흡곤란등의특별한증상은없었다. 신체검사상활력징후는혈압 120/80 mmhg, 맥박 80회 / 분, 호흡수 20회 / 분, 체온 36.4 이었으며그밖에특별한이상소견은보이지않았다. 검사실소견 : 내원당시말초혈액검사상백혈구 8,200/mm 3, 혈색소 12.6 g/dl, 혈소판 248,000/mm 3 이었고, 동맥혈가스분석에서는정상소견보였고, 혈청생화학검사, 전해질검사에서도특이이상소견보이지않았다. 소변검사상요단백 3+ 이고, 적혈구침강속도 34 mm/hr, C 반응성단백질 0.38 mg/dl이었다. 방사선학적소견 : 단순흉부방사선사진에서우측폐저구 (basal segment) 에 2 cm 크기의결절성음영이보이며, 흉부컴퓨터단층촬영에서우측하엽의후폐저 A B Figure 1. (A) Chest PA showed a 2 cm sized nodular opacity (arrow) in the right basal lung. (B) Chest CT showed a 2.8 cm sized ill-defined focal consolidation with homogenous attenuation (arrow) in the posterobasal segment of the right lower lobe. - 229 -

- 대한내과학회지 : 제 73 권제 2 호통권제 564 호 2007 - A B C Figure 2. (A) Grossly, there is a relatively well demarcated gray tan soild nodular mass, measuring about 2.5 2.0cm. (B) Microscopically, the cells of this BALT lymphoma have abundant pale staining cytoplasm leading to a monocytoid appearance around the lymphoepithelial lesion. Some cells show plasmacytic differentiation (left side) ( 200). (C) Immunohistochemically, they reveal positive reactivity for CD20 ( 100). 구 (posterobasal segment) 주변부로 2.8 cm 가량의경계가불분명한국소경화성덩이가관찰되었다 ( 그림 1). 폐기능검사 : 노력성폐활량 (FVC) 3.17 L ( 예측치의 108%), 1초간노력성호기량 (FEV1) 2.73 L ( 예측치의 109%), FEV1/FVC 86%, 일산화탄소확산능 (DLCO) 21.15 ml/min/mmhg ( 예측치의 109%) 로폐기능에는특별한이상소견없었다. 치료및경과 : 환자는 2001년 9월 18일우하방첨부에쐐기절제술시행하였고, 이때얻은폐조직병리소견에서는단핵구모양처럼엷게염색되는세포질을가진림프구들이침윤되어있었다. 면역조직화학검사에서반응성림프구는 CD3 항원에양성이었고, 악성림프구는 CD20 항원에양성반응보였으며, lambda 항원에양성, kappa 항원에음성소견보였다. 이러한조직학적소견과면역조직화학염색결과로 low-grade B-cell lymphoma of BALT 확진하였다 ( 그림 2). 이후환자는 2001년 11 월부터 2002년 4월까지 cyclophsphamide 화학요법 6회시행하였고, 2003년 7월부터는다발성관절통이악화되어항암및항류마티스치료를병행하였다. 2003년 11월류마티스내과외래에서시행한검사에서는류마티스인자 83.7 IU/mL, 항핵항체정량검사 1:640 균일양상, 항 SS A (Ro) 항체약양성 (25.27 unit, 정상 < 20 unit), 항 DNA 항체양성 (1:5), 항히스톤항체양성 (33.0 unit, 정상 <25 unit) 혈중면역복합체 5.06 ug/ml ( 정상 <3.2 ug/ml) 이었고, 항 Sm 항체, 항 RNP 항체, 항인지질항체는모두음성이었다. 환자가단백뇨있으며항 DNA 항체및항핵항체양성이었으나, 미란성관절염이관찰 되고루푸스의또다른자가항체인항 Sm 항체, 항 RNP 항체, 항인지질항체는모두음성이며또한임상적으로도피부발진등의소견이없어루푸스진단기준에는적합하지않았다. 또한, 비자극성전침유속검사에서 15분간 1.7 ml의침이분비되었으며 Schirmer test-i 에서는좌안 5 mm, 우안 2 mm였으나안구건조나구강건조는호소하지않았고, 2004년 1월에시행한방사선핵침샘스캔에서는이상소견없었다. 항 SS-A(Ro) 항체약양성, Schirmer test-i 양성인소견으로보아이차성쇼그렌증후군이의심이되긴하였지만쇼그렌증후군의진단기준 10) 에는맞지않았다. 2005년 6월시행한흉부컴퓨터단층촬영에서는 2002년 6월시행한흉부컴퓨터단층촬영사진과비교할때우측하엽의덩이의크기는큰차이를보이지않았으며흉막하에간유리혼탁을보이는 2개의낭종성병변이보였고, 양쪽갑상샘에공간점유병변이보였다. 또한갑상선미세침흡인세포검사에서는결절과다형성의양성소견보였다. BALT 림프종치료위해 2005년 7월 cyclophosphamide 재투여받았고, 2005년 9월부터 2005년 12월까지생물학제제인 Rituximab을총 6차례투여받았으며이후폐결절은단순흉부방사선사진에서이전과큰변화없는상태이다. 현재환자는관절통및관절종창이많이호전된상태로경과관찰중이다. 고찰 BALT 림프종은본례와같이무활동성의만성경과를보여단순흉부방사선사진에서우연히발견되는경 - 230 -

- 기성호외 6 인 : 류마티스관절염환자의 BALT 림프종 - 우가많지만, 기침, 호흡곤란, 흉통등의호흡기증상및미열, 체중감소, 야간발한등의전신증상이발생할수도있다 11). BALT 림프종의방사선학적영상은뚜렷하게특징적인것이없이매우다양하여흉부컴퓨터단층촬영에서본례와같은고립성혹은다발성덩이로보일수도있고, 폐포혹은간질을침범하거나국소성혹은미만성분포를보이기도하며 3), 모자이크형태의비균질성감쇠음영이보이기도한다 7, 8). BALT 림프종의진단을위한조직검사로서경기관지폐생검이나경흉부생검의방법이쓰일수는있으나위음성의가능성이있을수있다. 따라서정확한진단및치료목적으로비디오흉강경수술이나개흉술을하는것이좋다 11). 본례에서도별다른호흡기증상이없는류마티스관절염환자에서단순흉부방사선사진으로결정성음영을우연히발견하였고, 이에대한검사를하면서수술적조직검사를통해 BALT 림프종이진단된경우이다. 장기간의추적조사가아직없어서 BALT 림프종의치료가아직확실히정립되지는못했으나치료방법에상관없이예후는좋은것으로평가되고있으며 1, 3) 치료법은환자의증세및병변의정도등에따라수술적절제술, 단일화학요법, 복합화학요법, 방사선치료등을선택하고있다. 위장에서발생한 MALT 림프종은헬리코박터필로리균에의한만성위염이연관이있다는보고가있다 12). BALT 림프종에서는발생기전이확실하게밝혀지지는않았지만, 만성염증성자극이나자가면역기전에의해질환이발생하는것으로추정된다. Sutcliffe 등은 BALT 림프종의원인으로류마티스관절염자체를고려하였으나이전연구들을검토해봤을때아직논의의여지가있을것이라생각된다 5). 또한, 류마티스관절염환자에서항류마티스약제나항류마티스생물학제제가림프종을증가시킨다는주장 13) 이있는반면이러한류마티스약제들이림프종의증가와는특별한연관이없다는주장 14) 도있어아직항류마티스약제와림프종과의연관성도확실하게밝혀지지않았다. 하지만림프구증식성질환인원발성쇼그렌증후군에서일반인에비해비호지킨림프종발생률이 40배가량증가한다는보고 14) 와실제로원발성쇼그렌환자중 7% 가 MALT 림프종으로진행한소견 15) 으로미루어볼때이차성쇼그렌증후군이 MALT lymphoma 의주요원인이라는주장이있다. Varoczy 등 6) 은 BALT 림프종환자 4명의증례를보고 하면서이중 3명이각각쇼그렌증후군, 중증근무력증, 결핵이있었던것으로미루어서, 만성염증성질환이점막림프구조직의단클론세포를자극하여 BALT 림프종을일으킨것으로추정하였다. Sutcliffe 등 5) 은류마티스관절염으로항류마티스약제를복용하고있으면서이차성쇼그렌증후군이있는 2 명의환자에서 MALT 림프종이발생한증례를발표하였으며, Varoczy 등 6) 과강등 7) 은원발성쇼그렌증후군환자에서 BALT 림프종이발생한증례를보고하였고, Douglas 등 9) 은류마티스관절염으로항류마티스약제를복용하던환자에서 BALT 림프종이발생한증례를보고하였다. 본례에서는 BALT 림프종이류마티스관절염자체나항류마티스약제에의해서발생하였다고추정할수있으나, 쇼그렌증후군증상이발현하기이전에 BALT 림프종이발생한것으로보아이차성쇼그렌증후군에의해 BALT 림프종이발생했을가능성은높지않다. 본례는저자가아는한류마티스관절염으로항류마티스약제를투여받는환자에서 BALT 림프종이발생한것을보고한것으로는 Douglas 등 9) 의보고에이어두번째이고, 국내에서는첫번째이다. 본례처럼류마티스관절염환자에서는단순흉부방사선사진상이상소견이보일때 BALT 림프종의가능성을고려해보고, 비디오흉강경수술이나개흉술을통한조직검사를시행함으로써정확한진단을하여야한다. 그래서 BALT 림프종이확진된다면환자의증세및병변의정도등에따라수술적절제술, 단일화학요법, 복합화학요법, 방사선치료, 생물학제제투여등을시행하여좋은예후를기대할수있을것이다. 요약저자들은류마티스관절염환자에서우연히발견된무증상의 BALT 림프종 1예를확인하였다. 환자는 cyclophsphamide 항암요법과항류마티스치료를병행하고있으며, 4년이경과한현재흉부컴퓨터단층촬영으로추적관찰한결과폐결절은변화가없었다. 저자들이아는한국내에서는쇼그렌증후군에병발한 BALT 림프종이 2예, 전신홍반성루프스에병발한 BALT 림프종이 1예보고되었으나, 아직류마티스관절염에병발한 BALT 림프종은없는것으로여겨진다. 류마티스관절염환자에서폐결절을발견하였을경우에는류마티스결절이나기타폐종양들과함께 BALT 림프종또한반 - 231 -

-The Korean Journal of Medicine : Vol. 73, No. 2, 2007 - 드시감별진단에포함하여야할것이다. 또한, 류마티스관절염과 BALT 림프종의인과관계도추후연구가필요하다. 중심단어 : BALT 림프종, 류마티스관절염, 폐결절 REFERENCES 1) Ahmed S, Kussick SJ, Siddiqui AK, Bhuiya TA, Khan A, Sarewitz S, Steinberg H, Sison CP, Rai KR. Bronchial-associated lymphoid tissue lymphoma: a clinical study of a rare disease. Eur J Cancer 40:1320-1326, 2004 2) Thieblemont C, Berger F, Coiffier B. Mucosaassociated lymphoid tissue lymphoma. Curr Opin Oncol 7:415-420, 1995 3) Ahmed S, Shddiqui AK, Rai KR. Low grade B-cell bronchial associated lymphoid tissue (BALT) lymphoma. Cancer Invest 20:1059-1068, 2002 4) Chakravarty EF, Genovese MC. Associations between rheumatoid arthritis and malignancy. Rheum Dis Clin North Am 30:271-284, 2004 5) Sutcliffe N, Smith C, Speight PM, Isenberg DA. Mucosa-associated lymphoid tissue lymphomas in two patients with rheumatoid arthritis on second-line agents, and secondary Sjogren's syndrome. Rheumatology 39:185-188, 2000 6) Varoczy L, Gergely L, Illes A. Diagnostics and treatment of pulmonary BALT lymphoma: a report on four cases. Ann Hematol 82:363-366, 2003 7) 강민종, 이재명, 이승준, 손지웅, 김동규, 이명구, 현인규, 정기석. 원발성쇼그렌증후군환자에서발생한 Bronchus associated lymphoid tissue(balt) 림프종 1 예. 결핵및호흡기질환 52:179-185, 2002 8) Lee IJ, Kim SH, Koo SH, Kim HB, Hwang DH, Lee Y, Jang KT, Kim DH. Bronchus associated lymphoid tissue (BALT) lymphoma of the lung showing mosaic pattern of inhomogenous attenuation on thin section CT: a case report. Korean J Radiol 1:159-161, 2000 9) Douglas KM, Raza K, Stevens R, Erb N, Jones EL, Kitas GD. Bronchial MALT lymphoma in longstanding rheumatoid arthritis. Rheumatology 44:687-689, 2005 10) Vitali C, Bombardieri S, Jonsson R, Moutsopoulos HM, Alexander EL, Carsons SE, Daniet TE, Fox RI, Kassan SS, Pillemer SR, Talal N, Weisman MH. Classification criteria for Sjogren's syndrome: a revised version of the European criteria proposed by the American European Consensus Group. Ann Rheum Dis 61:554-558, 2002 11) Li G, Hansmann ML, Zwingers T, Lennert K. Primary lymphomas of the lung: morphological, immunohistochemical and clinical features. Histopathology 16:519-531, 1990 12) Hussell T, Issacson PG, Crabtree JE, Spencere J. The response of cells from low grade B-cell gastric lymphomas of mucosa-associated lymphoid tissue to Helicobacter pylori. Lancet 342:571-574, 1993 13) Matteson EL, Hickey AR, Maguire L, Tilson HH, Urowitz MB. Occurrence of neoplasia in patients with rheumatoid arthritis enrolled in a DMARD registry. J Rheumatol 18:809-814, 1991 14) Kassan SS, Thomas TL, Moutsopoulos HM, Hoover R, Kimberlly RP, Budman DR, Costa J, Decker JL, Chused TM. Increased risk of lymphoma in sicca syndrome. Ann Intern Med 89:888-892, 1978 15) Sutcliffe N, Inanc M, Speight P, Isenberg D. Predictors of lymphoma development in primary Sjogren s syndrome. Semin Arthritis Rheum 28:80-87, 1998-232 -