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1 대한내과학회지 : 제 70 권부록 2 호 2006 전신성홍반성루푸스에서면역글로불린과 etoposide 투여에의해호전된혈구탐식증후군 1예 전남대학교의과대학류마티스내과, 광주기독병원내과 2 윤현정 황승환 박용욱 김윤아 2 이신석 =Abstract= Successful treatment with intravenous immunoglobulin and etoposide in a systemic lupus erythematosus patient with hemophagocytic syndrome Hyun-Jung Yoon, M.D., Seung-Hwan Hwang, M.D., Yong-Wook Park, M.D., Yun-A Kim, M.D. 2 and Shin-Seok Lee, M.D. Department of Rheumatology, Chonnam National University Medical School, Gwangju, Korea; Department of Internal Medicine, Gwangju Christian Hospital, Gwangju, Korea 2 Hemophatocytic syndrome shows clinical manifestations of high grade fever, cytopenia and elevated liver enzymes and histologically characterized by systemic proliferation of benign hemophagocytic histiocytes. Viral infection and underlying malignancy, such as malignant lymphoma, are known as the most common cause of hemophagocytic syndrome. Cases of patients with hemophagocytic syndrome associated with systemic lupus erythematosus (SLE) were rarely reported. We report a successfully treated case of hemophagocytic syndrome in a 45-year-old woman with SLE. She initially manifested with high grade fever, pancytopenia, abnormal liver function tests, and elevated ferritin and triglyceride. Bone marrow aspiration and biopsy showed severe hemophatocytosis by histiocytes. Despite of high doses of prednisolone treatment (60 mg/day), high fever and pancytopenia persisted. The administration of intravenous immunoglobulin and etoposide was added to the prednisolone treatment. 2 weeks later, her fever was subsided and peripheral blood counts were fully recovered. She had no flare during 6 months of follow-up.(korean J Med 70:S363-S367, 2006) Key Words : Hemophagocytic syndrome, Systemic lupus erythematosus, Etoposide 서론혈구탐식증후군 (hemophagocytic syndrome) 은망상내피세포계, 즉골수, 간, 림프절및비장에조직구의증식과침윤이있으면서이들에의해혈구탐식이일어나는질환으로임상적으로는고열, 전신쇠약, 간비장비대 및림프절종대를보이고말초혈액에서는범혈구감소증, 혈청 ferritin 및 LDH 상승, 혈액응고이상및간기능이상을보인다 1). 혈구탐식증후군은원인질환에따라바이러스감염, 세균감염, 종양및자가면역질환에의한것으로구분되고있으며그외여러약물에의해서도유발되는것으로알려져있다 2). 전신성홍반성 접수 : 2005 년 5 월 18 일 통과 : 2005 년 6 월 24 일 교신저자 : 이신석, 광주시동구학동 8, 전남대학교의과대학류마티스내과학교실 ( ) -S 363 -

2 - 대한내과학회지 : 제 70 권부록 2 호 루푸스 ( 이하루푸스 ) 환자에서는비스테로이드성항염제같은약물뿐만아니라바이러스또는세균감염그리고루푸스의활성도가증가함에따라혈구탐식증후군이발생할수있다. 국내에서는다양한감염증에의한혈구탐식증후군이보고된바있지만루푸스와연관된경우는 3예에불과하고성공적으로치료된경우는아직까지보고된바가없다 3-5). 저자들은루푸스환자에서발생한혈구탐식증후군을고용량면역글로불린과 etoposide로성공적으로치료하였기에문헌고찰과함께보고하는바이다. 증례환자 : 오, 여자 45세주소 : 2주간의고열현병력 : 환자는 1976년루푸스로진단받고타병원에서약물치료를하던중내원 3주전부터인후통, 근육통, 관절통, 어지럼증이있었으며, 2주전부터는하루두차례의고열과오한이반복되어타병원에입원하였고, 발열에대한검사등을시행한후이상소견을발견할수없어루푸스의활성도가증가한것으로판단하고프레드니솔론 1 mg/kg과함께경험적인 3세대세팔로스포린을투여하였으나증세의호전을보이지않고백혈구감소증과혈소판감소증이동반되어과립구큰포식세포집락자극인자 (granulocyte-macrophage colony-stimulating factor) 를투여한후전원되었다. 과거력 : 특이한사항없음. 가족력 : 특이한사항없음. 신체검사소견 : 내원당시환자의혈압은 100/70 mmhg, 맥박 90회 / 분, 체온 38.5도, 호흡수 22회 / 분이었고, 의식은명료하였으나급성병색을보였다. 두경부에서경부강직은없었고, 림프절은만져지지않았으며, 결막은창백하였다. 흉부청진시심박동및호흡음은정상소견이었다. 복부에서비장이좌측늑골하연에서 2횡지정도촉지되었으나압통은없었다. 상하지에부종은없었고, 신경학적검사에서특이소견은없었다. 검사실소견 : 내원당시말초혈액검사에서혈색소는 11.3 g/dl, 백혈구는 4,600/mm 3 ( 호중구84%, 림프구 13.2%), 혈소판은 35,000/mm 3 이었고, 적혈구침강속도와 C-반응단백은각각 96 mm/hr, 10.2 mg/dl로증가되어있었다. 생화학검사에서총단백 / 알부민 6.2/2.3 g/dl, 총빌리루빈 0.4 mg/dl, 콜레스테롤 136 mg/dl, trigl- Figure 1. Abdominal ultrasonography shows cm sized spleen. yceride 436 mg/dl, AST 55 U/L, ALT 31 U/L, alkaline phosphatase 111 U/L, LDH 1,518 IU/L이었다. 신장기능및전해질검사는특이소견이없었고, 요검사에서비중 1.025, 단백 1+ 보였으나백혈구와적혈구는보이지않았으며, 24시간소변단백검사에서하루 0.58 g의단백뇨가있었다. 면역혈청검사에서 Widal test, VDRL, 류마티스인자모두음성이었고, ferritin은 7,120 ng/ml 로증가되었다. 바이러스검사에서 Epstein-Barr virus (EBV) VCA IgG/IgM 양성 / 음성, EBV EBNA 음성, cytomegalovirus (CMV) IgG/IgM 양성 / 음성, CMV antigenemia 음성, CMV 배양검사음성, Parvovirus B19 PCR 음성, anti-hiv 음성이었고, HBsAg 음성, anti-hbs 양성, anti-hcv 음성이었으며, Heterophil 항체도음성이었다. 항핵항체는 1:5120 (homogenous pattern) 으로양성이었고, 항 ds-dna 항체는 IU/mL ( 참고치 <7.0) 로상승되어있었으나항 Sm 항체, 항 RNP 항체, 항 Ro/SSA 항체, 항La/SSB 항체는음성이었고, 보체는정상이었다. 루푸스항응고인자가양성이었고, IgG와 IgM 항 cardiolipin 항체가각각 56.2 GPL, 79.7 MPL로증가되어있었다. 혈액응고검사에서는 D-Dimer 0.76 mg/dl ( 참고치 0.0~0.3), FDP 22.6 ug/ml ( 참고치 0.0~5.0), PT 13.8sec, aptt 43sec ( 참고치 26.5~41), fibrinogen 135 mg/dl ( 참고치 180~350) 으로범발성혈관내응고병증소견을보였다. 객담검사에서동정된균은없었고, 혈액및요배양검사는모두음성이었다. 방사선소견 : 흉부 X-선검사에서심비대소견이관찰되었고, 복부초음파에서는비장의비대가관찰되었으 -S 364 -

3 - 윤현정외 4 인 : 전신성홍반성루푸스에서혈구탐식증후군 - Figure 2. Bone marrow aspiration shows hemophagocytosis of hematopietic cell by histiocyte (Wright & Giemsa stain, original magnification 1,000). 나임파선종대등은관찰되지않았다 ( 그림 1). 심장초음파검사는정상이었다. 치료및경과 : 혈액과소변배양검사후경험적항생제와프레드니솔론을하루60 mg을투여하였으나범혈구감소증은계속진행하여내원 3일째혈색소 8.9 g/dl, 백혈구 1700/mm 3 ( 호중구 41%), 혈소판 27,000/ mm 3 까지감소하였다. 불명열의원인을찾기위해서내원 4일째골수천자검사를시행하였고, 골수흡인검사와생검에서조직구와형질세포의증가와함께조직구에의한왕성한혈구탐식의소견을보였다 ( 흡인시조직구 28%, 형질세포14%, 생검시조직구 28%, 형질세포 20%)( 그림 2). 루푸스와동반된혈구탐식증후군으로진단하고 5일간의고용량면역글로불린 (400 mg/kg/day) 과 etoposide (32.5 mg/m 2 ) 를입원 5일째와 8일째각각투여하였다. 두번의 etoposide 투여후임상증상의호전과함께내원 22일째시행한혈액검사에서백혈구는 5,100/mm 3 ( 호중구 80%), 혈소판 193,000/mm 3 로상승되었으며혈청 ferritin 624 ng/ml, LDH 371 IU/L로감소하여퇴원하였고, 현재증상의재발없이프레드니솔론을하루 7.5 mg까지감량하여외래에서 6개월째추적관찰중이다. 고찰 혈구탐식증후군은발열, 간비장비대, 림프절종대, 범혈구감소증, 간기능장애, 응고장애, 저섬유소원혈증, 고중성지방혈증과골수, 간, 비장에현저한혈구탐식을보이는양성조직구증식을특징으로하는질환으로 1979 년 Risdall 등 6) 이 19예의환자들을처음으로기술한이 래전세계에걸쳐다양한연령대에발생하는치명적인질환으로보고되고있다. 혈구탐식증후군은유전적인원인으로발생하는일차성혈구탐식증후군 (primary hemophagocytic lymphohistiocytosis) 과다양한원인에의해반응성으로나타나는이차성혈구탐식증후군으로분류된다. 이차성혈구탐식증후군은원인에따라감염성, 종양성그리고기타로분류되는데이중감염이나종양등의원인이배제되고자가면역질환의활성기에발생하는경우를자가면역성혈구탐식증후군이라한다. 루푸스에동반된혈구탐식증후군은비교적드물게보고되어있는데 Wong 등 7) 은혈구탐식이루푸스의초기임상증상으로나타날수있고, 이러한경우를 acute lupus hemophagocytic syndrome으로명명하자고하였다. 또한, 루푸스가혈구탐식증후군의원인이될수있기때문에혈구탐식증후군의가능한원인으로루푸스를고려해야하고이때는루푸스의활성화에의한것인지감염에의한것인지감별을하는것이중요하다고하였다. 면역기능이억제된환자나자가면역질환이있는환자들의경우바이러스에의한혈구탐식증후군이발생할가능성이높기때문에 EBV와같은바이러스감염에의한혈구탐식증후군을감별해야하고특히, 루푸스의활성화에의한경우에는글루코코르티코이드에반응하지만감염에의한경우에는오히려면역억제작용에의해질환이악화될가능성이있기때문에루푸스에서발생한혈구탐식증후군은유발원인을구별할필요가있다고본다. 본증례의경우, 고열, 범혈구감소증, 비장종대, 응고장애, 고중성지방혈증, 혈청 ferritin치의상승과함께골수내양성조직구의증식소견이있어혈구탐식증후군으로진단하였고, EBV를비롯한바이러스감염의증거가없어루푸스의활성화와관련된혈구탐식증후군으로판단하였다. 혈구탐식증후군의다양한임상증상은활성화된 T 세포와대식세포에의해분비되는여러종류의시토카인에의해나타난다 8). 종양괴사인자-α, 인터루킨-1β, 인터루킨-6와같은염증유발시토카인은대조군에비해활성기의환자에서증가되어있지만 Th2 시토카인인인터루킨-4는증가되어있지않다 9, 10). 활성기의환자에서는감마인터페론, 인터루킨-12, 인터루킨-18이완화상태에비해현저하게증가되어있고특히, 인터루킨-18과감마인터페론은질환의활성도와밀접한관계가있는것으로보고되고있다 11). 한편, 루푸스의활성기에나타 -S 365 -

4 - 대한내과학회지 : 제 70 권부록 2 호 나는혈구탐식증후군은인터루킨-18의증가와관련이깊고인터루킨-18은대식세포에서 ferritin의합성을촉진하기때문에혈청 ferritin이성인형스틸씨병에서처럼조직구의활성화의표시로서유용한것으로알려져있다 12, 13). 혈구탐식증후군의치료법은아직까지확실하지가않다. 이차성으로발생한경우원인질환을교정하는것이가장중요하고급성기에는염증반응을억제하고활성화된 T세포와대식세포에의한시토카인의생산을억제할목적으로글루코코르티코이드가사용되고있으나, 중증인경우에는효과가없으며오히려생명이위험해질경우도있다 14). Etoposide 투여는주로 EBV와관련된소아의혈구탐식증후군에서고용량의면역글로불린과함께사용할때효과적이라는보고가있으나전신성홍반성루푸스가동반된혈구탐식증후군에서는 etoposide 와고용량면역글로불린을사용하여성공적으로치료한보고는아직까지없다 15, 16). 본증례에서처럼루푸스와동반된혈구탐식증후군에서고용량의프레드니솔론투여에반응하지않을때에는 etoposide와면역글로불린을병행투여해보는것도가능한치료방법의하나로생각된다. 요약 저자들은루푸스환자에서발생한혈구탐식증후군을 etoposide와고용량면역글로불린을병행투여하여성공적으로치료를하였기에문헌고찰과함께이를보고하는바이다. 중심단어 : 혈구탐식증후군, 전신성홍반성루푸스 REFERENCES 1) Dhote R, Simon J, Papo T, Detournay B, Sailler L, Andre MH, Dupond JL, Larroche C, Piette AM, Mechenstock D, Ziza JM, Arlaud J, Labussiere AS, Desvaux A, Baty V, Blanche P, Schaeffer A, Piette JC, Guillevin L, Boissonnas A, Christoforov B. Reactive hemophagocytic syndrome in adult systemic disease: report of twenty-six cases and literature review. Arthritis Rheum 49: , ) Imashuku S. Differential diagnosis of hemophagocytic syndrome: underlying disorders and selection of the most effective treatment. Int J Hematol 66: , ) 김인호, 이종태, 안진석, 장윤환, 허대석, 방영주, 박선양, 김병국, 조한익, 김노경. 반응성혈구탐식증의임상적고찰. 대한혈액학회지 30: , ) 오동철, 송용호, 김창수, 김재훈, 도준형, 최병렬, 김상경, 장성국, 최정윤. 전신성홍반성루푸스에동반된 Hemophagocytic syndrome 1 예. 대한류마티스학회지 6: , ) 한경아, 송태의, 김성희, 한창순. 전신성홍반성낭창에동반된 Virus Associated Hemophagocytic syndrome. 대한혈액학회지 24: , ) Risdall RJ, McKenna RW, Nesbit ME, Krivit W, Balfour HH Jr, Simmons RL, Brunning RD. Virusassociated hemophagocytic syndrome: a benign histiocytic proliferation distinct from malignant histiocytosis. Cancer 44: , ) Wong KF, Hui PK, Chan JK, Chan YW, Ha SY. The acute lupus hemophagocytic syndrome. Ann Intern Med 114: , ) Larroche C, Mouthon L. Pathogenesis of hemophagocytic syndrome (HPS). Autoimmun Rev 3:69-75, ) Henter JI, Elinder G, Soder O, Hansson M, Andersson B, Andersson U. Hypercytokinemia in familial hemophagocytic lymphohistiocytosis. Blood 78: , ) Ishii E, Ohga S, Aoki T, Yamada S, Sako M, Tasaka H, Kuwano A, Sasaki M, Tsunematsu Y, Ueda K. Prognosis of children with virus-associated hemophagocytic syndrome and malignant histiocytosis: correlation with levels of serum interleukin-1 and tumor necrosis factor. Acta Haematol 85:93-99, ) Takada H, Nomura A, Ohga S, Hara T. Interleukin- 18 in hemophagocytic lymphohistiocytosis. Leuk Lymphoma 42:21-28, ) Wong CK, Li EK, Ho CY, Lam CW. Elevation of plasma interleukin-18 concentration is correlated with disease activity in systemic lupus erythematosus. Rheumatology 39: , ) Esumi N, Ikushima S, Hibi S, Todo S, Imashuku S. High serum ferritin level as a marker of malignant histiocytosis and virus-associated hemophagocytic syndrome. Cancer 61: , ) Imashuku S. Advances in the management of hemophagocytic lymphohistiocytosis. Int J Hematol 72:1-11, ) Henter JI, Arico M, Egeler RM, Elinder G, Favara BE, Filipovich AH, Gadner H, Imashuku S, Janka-Schaub G, Komp D, Ladisch S, Webb D. HLH-94: a treatment protocol for hemophagocytic lymphohistiocytosis. Med Pediatr Oncol 28: , S 366 -

5 - 윤현정외 4 인 : 전신성홍반성루푸스에서혈구탐식증후군 - 16) Imashuku S, Hibi S, Ohara T, Iwai A, Sako M, Kato M, Arakawa H, Sotomatsu M, Kataoka S, Asami K, Hasegawa D, Kosaka Y, Sano K, Igarashi N, Maruhashi K, Ichimi R, Kawasaki H, Maeda N, Tanizawa A, Arai K, Abe T, Hisakawa H, Miyashita H, Henter JI. Effective control of Epstein-Barr virus-related hemophagocytic lymphohistiocytosis with immunochemotherapy. Blood 93: , S 367 -

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