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대한내과학회지 : 제 83 권제 6 호 2012 http://dx.doi.org/10.3904/kjm.2012.83.6.752 위원발성 ALK 양성역형성대세포림프종 1 예 울산대학교의과대학강릉아산병원 1 내과학교실, 2 병리학교실 장우성 1 정우진 1 강경훈 1 권장훈 1 홍종삼 1 엄대운 2 천갑진 1 A Case of Primary Gastric ALK-Positive Anaplastic Large-Cell Lymphoma Woo Sung Chang 1, Woo Jin Jeong 1, Kyung Hoon Kang 1, Jang Hoon Kwon 1, Jong Sam Hong 1, Dae Woon Eom 2, and Gab Jin Cheon 1 Departments of 1 Internal Medicine and 2 Pathology, Gangneung Asan Hospital, University of Ulsan College of Medicine, Gangneung, Korea Anaplastic large-cell lymphoma (ALCL) is a rare subgroup of non-hodgkin s lymphoma. Primary gastric ALCL is extremely rare. Patients with anaplastic lymphoma kinase (ALK)-positive primary systemic ALCL are known to have better overall survival than those with ALK-negative ALCL. We herein report a case of primary gastric ALK-positive anaplastic large-cell lymphoma. A 37-year-old woman presented with postprandial epigastric pain for 2 months. Endoscopic examination of the upper gastrointestinal tract showed multiple variably sized, round, elevated lesions with friable crater-erosion on the body and fundus. Pathologic examination revealed atypical large lymphoid cell infiltration in the lamina propria; the cells were positive for CD3, CD30, and ALK. We diagnosed the patient with ALCL. She underwent a cycle of chemotherapy with cyclophosphamide, adriamycin, vincristine, and prednisolone. However, she developed brain metastases. Despite two cycles of palliative chemotherapy with high-dose methotrexate for brain metastases, she died due to ALCL progression. (Korean J Med 2012;83:752-756) Keywords: Anaplastic lymphoma kinase; Lymphoma; Non-Hodgkin; Stomach neoplasm 서론위원발성림프종 (primary gastric lymphoma) 은드문종양으로위원발성신생물의 2-8% 를차지한다 [1]. 위원발성림프종은림프절외변연부림프종 (extranodal marginal zone lymphoma) 이 38-59%, 광범위B형대세포림프종 (diffuse large B-cell lymphoma) 이 45-59%, 외투세포림프종 (mantle cell lymphoma) 이 1%, 소포림프종 (follicular lymphoma) 이 0.5-2% 로, 90% 이상이 B세포계열이며, T세포와 NK세포계열은매우드물다 [2]. 역형성대세포림프종 (anaplastic large-cell lymphoma, ALCL) 은 Stein 등 [3] 이 1985년에기술한비호지킨림프종으로 T 세포계열이며, CD30 에대해양성을보이는데, 아형간임상 Received: 2011. 8. 12 Revised: 2011. 9. 21 Accepted: 2012. 1. 30 Correspondence to Woo Jin Jeong, M.D. Department of Internal Medicine, Gangneung Asan Hospital, University of Ulsan College of Medicine, 415 Bangdong-ri, Sacheon-myun, Gangneung 210-711, Korea Tel: +82-33-610-3122, Fax: +82-33-610-4960, E-mail: jwoojini@gnah.co.kr Copyright c 2012 The Korean Association of Internal Medicine This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution - 752 - Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0/) which permits unrestricted noncommercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

- Woo Sung Chang, et al. Primary gastric ALK (+) ALCL - 적경과차이가크다 [4]. 역형성대세포림프종은전신형과피부형으로나뉘고, 전신형인경우역형성림프종키나아제 (anaplastic lymphoma kinase, ALK) 양성여부에따라 ALK 양성일차성전신성역형성대세포림프종 (ALK-positive primary systemic ALCL) 과 ALK 음성일차성전신성역형성대세포림프종 (ALK-negative primary systemic ALCL) 으로나뉜다. 여러후향적연구에서 ALK 양성일차성전신성역형성대세포림프종이 ALK 음성인경우보다전체생존율이좋은것으로보고한다 [4]. 위원발성역형성대세포림프종에대한보고는매우드문것으로, 한국에서는 2005년 Song 등 [5] 이위원발성 CD30 양성 ALK 음성역형성대세포림프종의첫례를보고하였다. 저자들은상부위장관검사에서발견된위원발성 ALK 양성역형성대세포림프종에대해문헌고찰과함께보고한다. 증례 37세여자가내원두달전부터발생한식후악화되는심와부통증을주소로외래방문하였다. 상부위장관검사에서위체부와저부전체에다양한크기의원형융기성병변들이산재되어있었으며, 병변의정상부는발적이있는함몰성미란이동반되어있었다 (Fig. 1A and 1B). 조직검사에서점막고유층에크기가큰비정형림프세포침윤이발견되어악성림프종을배제할수없었다. 환자는 4일뒤식후심와부 A B C D Figure 1. (A, B) Gastrofiberoscopy shows multiple, variably sized, round, elevated erosions with friable craters. (C, D) On follow-up gastrofiberoscopy, superficial irregular erosions and ulcerations on the body and fundus were more aggravated, with gray or white granular patches. - 753 -

- 대한내과학회지 : 제 83 권제 6 호통권제 628 호 2012 - 통증이악화되는양상으로입원하였다. 입원당시환자는급성병색이었고, 활력징후는혈압 100/82 mmhg, 체온 37.5, 분당심박수 80회, 호흡수 20회로경미한열감외특이소견없었다. 전신증상으로발열, 야간발한, 몸무게감소등 B증상은없었고, 과거력으로철결핍성빈혈, 알르레기비염, 요추간판탈출증이있었다. 두경부진찰에서경부강직과촉지되는경부림프절은없었다. 흉부청진에서호흡음은정상이었고, 심음은규칙적이었고, 심잡음은없었다. 복부진찰에서장음은정상적이었고, 상복부압통은있으나복벽강직소견이나반동압통은없었다. 복부초음파에서췌장이미만성비대되어있었고, 복부컴퓨터단층촬영에서미만성췌장비대가보였으나주변침윤이나체액저류는없었다 (Fig. 2). 말초혈액검사에서백혈구 5,400/mm 3, 혈색소 9.8 g/dl, 적 Figure 2. Pancreatic dynamic computed tomography shows a diffusely enlarged pancreas. 혈구용적률 31.5%, 혈소판 271,000/mm 3 였고, 신장기능검사와전해질수치는정상이었다. 생화학검사에서 aspartate transaminase 16 U/L, alanine transaminase 11 U/L, lactate dehydrogenase 192 U/L, alkaline phosphatase 160 U/L, amylase 90U/L, lipase 237 U/L이었고, 항핵항체는음성 (1:40) 이었다. 1 차내시경시행후양성자펌프억제제 (Proton pump inhibitors; PPIs) 와제산제를투약하였으나식후심와부통증이호전되지않았다. 1주후시행한추적내시경검사에서위체부와저부전체에다수의산재된다양한크기의원형융기성미란들은이전과비교하여더저명해졌고, 병변의정상부는일부백태로덮이고발적이있는함몰성미란이동반되어있었다 (Fig. 1C and 1D). 조직검사상고유층내크기가큰비정형세포침윤이관찰되었고 (Fig. 3A), 면역조직화학검사에서 CD3, CD30 (Fig. 3B), ALK (Fig. 3C), Ki-67 (> 90%) 에대해서는양성반응을보였으며, CD20, CD5, CD10, Bcl-2, Bcl-6, CD56에대해서는음성이었다. 췌장의미만성비대의원인으로자가면역성췌장염과림프종의췌장침범을고려하였는데, 자기공명담도조영술에서담도및췌관에이상소견은없었다. 이어시행한초음파유도췌장세침조직검사에서국소간질섬유화, 작은림프구와조직구의침윤을보였으나, 역형성대세포림프종의특징적소견이나, 형질세포의침윤은없었다. 면역단백검사에서 immunoglobulin G 1,160 mg/dl, immunoglobulin G4 19.50 mg/dl 로자가면역췌장염에적합하지않았다. 흉부와경부 CT는정상이었고, 골수침범은없었다. 양전자방출단층촬영에서원격전이의소견은없었다. 병기는 Ann arbor staging system로 IA, ECOG performance status 는 grade A B C Figure 3. (A) Atypical large cells are noted in the lamina propria (hematoxylin and eosin stain, 400). (B) Immunohistochemistry shows that the tumor cells are positive for CD30 and anaplastic lymphoma kinase, respectively ( 400). - 754 -

- 장우성외 6 인. 위원발성 ALK 양성역형성대세포림프종 1 예 - A B Figure 4. Magnetic resonance imaging of the brain of the patient, who presented with headache, demonstrating multiple T2-signal abnormal areas and lesions with ring enhancement on contrast-enhanced images (A, B) of the left basal ganglia, left thalamus, midbrain, and corticomedullary junction of both cerebral hemispheres. These findings are highly suggestive of lymphoma metastasis. 1, International prognostic index는 low risk이었다. 우리는위원발성 ALK 양성역형성대세포림프종으로진단하였고, CHOP (cyclophosphamide, adriamycin, vincristine, and prednisolone) 으로 1차항암화학치료를시행하였다. 1차항암치료 1개월뒤환자는두통을주소로입원하였고, 뇌자기공명영상검사에서뇌전이 (Fig. 4A and 4B) 가있었다. 환자는타원으로전원하여, 뇌전이에대해 2개월간고용량 methotrexate로항암화학치료를 2회받았으나, 림프종이연수막파종 (leptomeningeal seeding) 과다발성림프절전이로진행하여사망하였다. 고찰위원발성림프종는드문종양으로위원발성신생물의 5% 이하이다. 하지만위는림프절외림프종의가장흔한호발부위로, 림프절외림프종의 68-75% 를차지하며대부분이 B세포계열로 T세포계열은드물다 [1,2]. 역형성대세포림프종은 T세포, null세포계열로, CD30 양성을특징으로하며 [4], 전체림프종의 1-8% 를차지한다 [3]. 한국에서는비호지킨성림프종의 1.9% 가역형성대세포림프종이며 [6], 위원발성 CD30 양성역형성대세포림프종은매우드물어, 전세계적으로그예가적다. ALK는 chromosome 2p23에위치한 ALK 유전자의전사단백질로, CD246 (cluster of differentiation 246) 라고도알려진 200 kda 분자량의타이로신키나아제수용체 (tyrosine kinase receptor) 이다. ALK 는신경계발생시, 그리고성인의신경계에도낮은농도로정상적으로발현한다. ALK 유전자 (ALK gene) 는두가지방식으로발암성을가지게되는데, 첫째는다른유전자들과전위을통해, 둘째는유전자자체의돌연변이를통해서이다. ALK 양성역형성대세포림프종, 비소세포암 (non small cell lung cancer), 염증성근육섬유모세포종양 (inflammatory myofibroblastic tumor, IMT) 은다른유전자전위를통한발암단백질발현이, 가족성신경모세포종 (familial neuroblastoma) 은 ALK의돌연변이가발병기전과관련된것으로알려져있다. 최근비소세포암의경우, EML4-ALK 키메라종양유전자의전사단백질을발현하는환자군에서 ALK의인산화 (phosphorylation) 와신호변환 (signal transduction) 을차단하는표적치료제로 crizotinib 등이시도되고있다 [7]. ALK 양성역형성대세포림프종의경우, 많은서양의연구에서는 ALK 발현이젊은연령, 전신형질환, 좋은예후와관련되어있는것으로나타났다 [7,8]. ALK 발현은 CD30-positive ALCL의 50-70% 에서관찰되며, ALK 양성역형성대세포림프종의 85% 가 t (2; 5) (p23; q35) 유전자전위가있고, 이는 - 755 -

- The Korean Journal of Medicine: Vol. 83, No. 6, 2012 - NPM-ALK (nucleophosmin-alk) 키메라종양유전자를만드는것으로알려졌다. NPM-ALK키메라종양유전자의전사단백질이 P80인데, Shiota 등 [8] 의연구에서 P80 항체로 ALK 양성을알기위해면역염색하였을때, p80 질환 (ALK+) 의경우 79.8% 의 5년생존율을보였고, 비p80 질환 (ALK-) 의경우 32.9% 의 5년생존율을보였다. 위원발성림프종의초기증상은상복부통증과포만감등비특이적이며, 내시경소견은경미한점막변화에서육안적으로저명한병변까지다양한데, 점막부종, 파쇄성 (friability), 반상발적, 불규칙적인회색혹은흰색반을동반한과립상, 접촉성출혈, 불규칙적인표면미란, 궤양등이있다 [1,2,9]. 임상적으로의심되나조직학적으로음성이면반복적인조직검사는필수적이며, 내시경적점막절제술로유의한검체를얻을수있다 [9,10]. 침윤성암종의경우수직방향으로자라는경향이있는반면, 림프종의경우는수평방향으로확장하는경향이있는데, 초음파내시경 (EUS, Endoscopic Ultrasound) 은병변의범위와침윤정도의평가하는데가치있는도구로, 림프종과초기암종을구분하는것과주변부림프절침범유무을밝히는데도움이된다. 세침흡입조직검사를병행시그정확도는더높아진다 [10]. 위원발성역형성대세포림프종의예가드물고, 비교할만한대규모연구가없어아직표준화된치료가없다. 위원발성림프종은외과적절제가도움이되고, 주로 anthracyclin 을기본으로하는화학치료를시행하고있으며, 화학치료에대한반응이좋은것으로보고하고있는데, 진행된병기 (ann arbor stage III and IV) 에서는병변의완전절제가어렵고, 수술적치료가높은이환율및사망률과관련되어, 화학치료와방사선치료병합이나으며, 이른병기 (ann arbor stage IE and IIE) 에서는위를보존하는화학치료가낫다는보고가있다 [1,10]. 요약위원발성역형성대세포림프종은위원발성림프종중매우드물게발생하는것으로알려져있다. 이에대한표준화된치료나예후에대해잘알려져있지않다. 저자들은 37세여자가상복부통증으로내원하여시행한상부위장관검사에서다발성, 중심함몰이있는융기성미란이있어조직검사를시행하였고, 조직검사상 CD30 양성, ALK 양성역형성 대세포림프종이나왔으며, 타장기침범소견이없어위원발성 ALK 양성역형성대세포림프종으로진단하였다. CHOP 항암화학치료를하였으나뇌전이, 림프절전이및연수막파종으로사망한예를경험하여문헌고찰과함께보고한다. 중심단어 : 역형성대세포림프종 ; 역형성림프종키나아제 ; 비호지킨림프종 ; 위의신생물 REFERENCES 1. Al-Sheneber I I, Shibata H. Primary gastric lymphoma. Cancer Control 1997;4:245-252. 2. Koch P, del Valle F, Berdel WE, et al. Primary gastrointestinal non-hodgkin's lymphoma: I. anatomic and histologic distribution, clinical features, and survival data of 371 patients registered in the German Multicenter Study GIT NHL 01/92. J Clin Oncol 2001;19:3861-3873. 3. Stein H, Mason DY, Gerdes J, et al. The expression of the Hodgkin's disease associated antigen Ki-1 in reactive and neoplastic lymphoid tissue: evidence that Reed-Sternberg cells and histiocytic malignancies are derived from activated lymphoid cells. Blood 1985;66:848-858. 4. Savage KJ, Harris NL, Vose JM, et al. ALK- anaplastic large-cell lymphoma is clinically and immunophenotypicallydifferent from both ALK+ ALCL and peripheral T-cell lymphoma, not otherwise specified: report from the International Peripheral T-Cell Lymphoma Project. Blood 2008;111:5496-5504. 5. Song HH, Baik GH, Kwon JH, et al. A case of primary gastric CD30-positive anaplastic large-cell lymphoma. J Korean Med Sci 2005;20:1062-1065. 6. Kang YK, Kim BS, Kim TW, et al. Clinicopathologic charcteristics of Korean non-hodgkin's lymphomas based on REAL classification. J Korean Cancer Assoc 1999;31: 641-652. 7. Kelleher FC, McDermott R. The emerging pathogenic and therapeutic importance of the anaplastic lymphoma kinase gene. Eur J Cancer 2010;46:2357-2368. 8. Shiota M, Nakamura S, Ichinohasama R, et al. Anaplastic large cell lymphomas expressing the novel chimeric protein p80npm/alk: a distinct clinicopathologic entity. Blood 1995;86:1954-1960. 9. Suekane H, Iida M, Kuwano Y. Diagnosis of primary early gastric lymphoma: usefulness of endoscopic mucosal resection for histologic evaluation. Cancer 1993;71:1207-1213. 10. Al-Akwaa AM, Siddiqui N, Al-Mofleh IA. Primary gastric lymphoma. World J Gastroenterol 2004;10:5-11. - 756 -