Hanyang Medical Reviews Vol. 31 No. 3, 2011 159 수술부위감염 Surgical Site Infection 최희정 이화의학전문대학원감염내과 Hee Jung Choi, M.D., Ph.D. Department of Internal Medicine, Division of Infectious Diseases, Ewha Womans University School of Medicine, Seoul, Korea 책임저자주소 : 158-710, 서울시양천구안양천로 1071 이대목동병원의학관 A동 818호 Tel: 02-2650-6008, Fax: 02-2655-2076 E-mail: heechoi@ewha.ac.kr 투고일자 : 2011 년 5 월 23 일, 심사일자 : 2011 년 5 월 27 일, 게재확정일자 : 2011 년 7 월 6 일 Abstract Surgical site infections (SSI) are the third most important cause of iatrogenic infection in the hospital setting. SSI is known to be preventable in up to 35% of cases if active infection control procedures are implemented. Although there have been significant improvements in prevention of SSI due to changes in the operating environment, surgical techniques, and surgical prophylaxis, it is hard to avoid surgical site infection completely. Therefore, the effective prevention of SSI continues to include surveillance and feedback to surgeons. Herein, a clear standard for defining and reporting of SSI is provided, and current knowledge concerning the epidemiology, risk factors, prevention and treatment of SSI is reviewed. Key Words: Surgical Site Infection; Surgical Prophylaxis; Surveillance 서론수술부위감염 (Surgical Site Infection, SSI) 은전체의료관련감염중약 15% 를차지하여통상의료관련감염중 3위를차지할정도로중요하다. 미국에서는수술을시행한환자의약 2-5% 에서발생하고 15만건의수술이매년시행되어그중 30-50만건의 SSI가발생한다고보고하고있다 [1]. 수술부위감염은적극적인감염관리활동을하면약 35% 까지도예방이가능한것으로알려져감염관리가중요하지만, 수술실환경의개선, 수술기술의발전, 예방적항생제투여에도불구하고수술부위감염을완전히피할수는없다. 따라서감염을줄이는효과적인방법으로수술부위감염에대한지속적인감시활동을시행하고그결과를담당의료진에게피드백해주는것이필요하다. 여기에서는수술부위감염의역학, 정의와감염의원인, 위험인자, 수술시예방항생제및관리지침과치료에대해기술하였다. 본론 1. 역학과문제점 2004년한해동안미국의 28개지역사회병원의의료관련감염비용을평가한자료를보면병원당전체의료관련감염에대한연평균비용이 $594,683, 산출된수술부위감염의비용은한건당약 $10,443로보고하였다 [2]. 국내에서 1999 년시행한병원감염관련의료비에관한연구에서수술부위감염으로인한환자 1인당추가재원일수가 20.4일이었고최소로추정하여 3,317,812원의추가비용이발생하였다고보고하였다 [3]. 인공삽입물이들어간수술의감염시에는그비용이막대하여인공관절감염시건당소모비용은 $30,000 의추가비용이든다고알려져있다 [4]. 또한감염이있는환자의사망률은 2배더높았고다시입원할가능성도 5배에이르렀다. 국내에서는 2006년부터질병관리본부와
160 Hanyang Medical Reviews Vol. 31, No. 3, 2011 같이전국중환자실병원감염감시체계연구를시작하면서일정수술을대상으로전향적인감염감시를시작하게되었고, 매년감염감시의수술종류, 참여병원등을넓혀시행한 2009년의국내수술부위감염감시에서는 7개수술을대상으로SSI발생률은개두술 3.68%, 뇌실단락술 5.96%, 위절제술 4.25%, 대장절제술 3.37%, 직장수술 5.83%, 고관절치환술 1.93%, 슬관절치환술 2.63% 를보였다 [5]. 2. 수술부위감염의진단수술부위감염은미국 NHSN의 1992년정의에따라피부나피하조직까지침범한표피절개부수술부위감염, 근육및근막층까지침범한심부절개부수술부위감염그리고장기 / 강을침범한장기 / 강수술부위감염의 3가지로구분한다 (Fig. 1)[6]. 표피절개부수술부위감염은봉합사통과부위에만농양이있는경우로외음부절개술이나포경수술절개부위감염은이에해당되지않는다. 심부절개부수술부위감염은장기 / 강수술부위감염은수술절개부위에서떨어져농양이발생하여허리디스크감염, 심내막염, 복강내감염, 관절낭및관절염, 골수염, 뇌농양등이발생하게되는경우이다. 모든수술부위감염은인공삽입물이없다면수술후주로 30일이내에발생하는경우, 인공삽입물이있으면 1년이내발생하는것으로정의한다. 여기서인공삽입물이란환자에게영구적으로부착한인공판막, 혈관이식물, 인공심장, 인공관절등의인체이외에서유리된부착성이물질로정의한다. 수술부위감염의진단은실험실검사소견만으로는어려워 Skin Subcutaneous Tissue Deep Soft Tissue (fascia & muscle) Organ/space Superficial Incisional SSI Deep Incisional SSI Organ/Space SSI Fig. 1. The classification of surgical site infection(ref. 6 with permission from The University of Chicago Press). 서환자의혈액검사소견은감염을의심해볼수있으나수술부위감염에특이한결과는아니다. 즉, 백혈구가증가하는것은환자가감염이있음을의심해볼수있으나많은 SSI는혈액학적생화학적검사가정상으로도올수있다. 따라서, 모든심부와기관 / 강감염의검체배양은시행되어야하며균의감수성결과는치료에꼭필요하다. 이상적으로는검체배양은수술시시행되어야하며상처의겉에서도말로얻는배양은피해야한다. CT검사는연조직의가스가보이거나심부농양이있는지를보는데방사선검사보다유용하다. 인공삽입물이있는경우의감염진단은더복잡한데전통적인배양법과삽입한인공관절을제거한뒤 sonication후얻은검체배양을비교한연구에서 sonicated specimen에서관절주변조직배양보다인광관절감염진단에더높은민감도를보여주었다 (79% vs 61%)[7]. 3. 수술부위감염의발병기전 SSI는원인균의오염정도나침습력, 환자상태와수술시요인들간의복잡한인자들로발생하게된다. 1) 환자의내부감염원환자의피부나점막혹은내장등에서감염되는것을뜻하며 SSI는오염의대부분을구성하는환자자신의상재균에의해발생한다. 감염위험이가장큰시기는수술상처부위가열려져있는즉, 피부절개에서창상봉합까지의시간이다. 피부상재균의 20% 는지방선, 털모낭, 땀샘같은피부부속기에서식하므로, 수술시소독법은환자의내부피부상재균에의한수술부위오염을줄일수있으나완전히제거하지는못하기때문에환자자신의상재균혹은수술부위근처의그람양성균이가장많은감염의원인이된다. 2) 외부감염원청결창상에서는오염의외부감염원이중요한데즉보균상태이거나감염이있는수술진, 수술환경, 수술기구등이이에해당된다. 흔히는산발적으로발생할수있으나몇가지외부감염원에의한유행도보고된바있다. Staphylococcus aureus (S. aureus) 를보유한경우나 Group A Streptococcus 를보유한수술진이감염원으로작용한적이있어수술실환경과수술팀이오염의중요한매개체가될수있음을보여주고있다. 수술전수술팀의손
Surgical Site Infection 161 소독및보균상태의의료진을관리하도록하고있으며수술실환기에대한지침안을제시하고있다. NHSN에따르면원인균은대개비슷하여 S.aureus, coagulase-negative Staphylococci (CNS), Enterococcus, Escherichia coli 가흔히발견되는원인균이다. 3) 균집락크기수술시수술부위에집락되는균의양이감염발생의가장큰위험인자중의하나이다. Krizek 등은수술부위에조직 g 당 10 5 개이상의균이오염되면감염위험이크게증가된다고하였으며이물질이존재하면그균수는 100개정도로도감염을일으킬수있다고하였다 [8,9]. 전통적으로수술시오염정도는시술형태에따라좌우되는데청결수술은감염률이 2% 미만으로생기고, 청결오염수술의경우는 10% 미만에서감염이생길수있는반면오염수술은감염률이 30-40% 까지상승된다고알려져있다. 4) 원인균의침습성 SSI를일으킬수있는균들은대개자체적인침습인자들을가지고있는데 S. aureus, Coagulase-negative Staphylococci (CNS), Enterococcus 등은콜라겐, 섬유소, 다른세포외기질단백질등에잘달라붙도록하는부착기질분자를인지하는표면성분들을갖고있다 [10,11]. 이런것들은면역체계와대개의항생제들로부터균들을보호하는방패역할을한다. 또한, 일부균들은 exotoxin을만들어숙주조직손상을가져오게한다. 4. 수술부위감염발생의위험인자환자와관련된수술전요인, 수술시인자, 수술후관련인자로나뉜다. 환자관련인자는보정안되는요인과보정가능한요인으로나뉘게된다. 가장뚜렷한보정안되는인자는나이인데 65세이하는나이가증가하면서 SSI위험이증가하는것으로되어있고 65세이후부터는나이가증가할수록 SSI위험이감소하였다는보고가있다 [12]. 보정가능한환자관련인자는당뇨, 비만, 흡연, 면역억제제사용, 수술전재원기간등이었다. 수술과관련된위험인자로창상등급, 수술시간, 면도유무, 저산소증, 저체온등이알려져있다. 또한수술시수술실의혼잡, 환기등이관여하며환기는수술창상의외부균의정착을막는역할을해준다. 또 한, 수술전후의고혈당이수술직후에중요한위험인자이며수술후창상관리와수혈이위험인자로알려져있다. 창상관리는수술부위봉합에사용된기술에영향을받으며수술후 1-2일간무균드레싱에의해깨끗하게유지되어야한다 [13]. 20개연구를분석한메타분석논문에의하면수혈은수술직후 1 unit의혈액을받은환자에서도 SSI위험 (odds ratio, 3.5) 을증가시킨다고발표하였다 [14]. 5. 예방 1) 감염관리지침수술부위감염에대한감염관리지침은미국에서이미마련되었는데 [15] 이를살펴보면수술환자에대한예방법으로수술전모든다른부위감염을찾아서치료를하고치료될때까지비응급수술은연기할것을권고한다. 또한, 모든당뇨환자에서혈당을적절히조절하고수술전후의고혈당상태를피하도록한다. 너무엄격한혈당조절은위험하므로수술후첫 48시간은혈당을 <200 mg/dl로유지하도록권고한다 [16]. 또한, 수술전적어도 30일이내에는금연하도록교육하고, 수술부위감염예방을위해필요한수혈은일부러보류할필요는없다고하며, 수술전재원기간을최소로하도록하고있다. 수술시의권고사항으로는수술전체모제거는수술방해될정도로절개부위에체모가많은경우를제외하고는하지않는것을권고하는데, 이는면도시세균이자랄수있는감염원을제공할가능성이높아서이며체모제거가필요하다면수술직전에 Clipper를사용하도록하고면도기사용은금지시키고있다 [17-19]. 수술시피부소독전눈으로보이는오염을철저히제거하도록하고적절한소독제로피부를소독하며, 소독제는중앙에서바깥쪽으로원을그리면서도포하며예상절개부위보다광범위하게소독할것을권고한다. 수술팀에대한권고사항은손톱을짧게하고인조손톱착용을금지시키고적절한소독제로적어도 2-5분간팔꿈치까지손씻기를하도록하고있다. 수술이시작했거나수술도중, 수술실로들어올때, 입과코를완전히가리게외과적마스크를착용한다. 수술장으로들어올때머리와얼굴의체모를완전히덮는모자를착용하도록하고있다. 단, 신발커버는착용할필요가없다. 감염혹은보균상태의의료진관리에대한권고로는전파
162 Hanyang Medical Reviews Vol. 31, No. 3, 2011 가능한감염질환의증상혹은징후가있을때즉시해당부서에보고하도록권고한다. 수술진의감염질환발생시근무제한, 의무규정, 치료후복직보장등의내용을포함하는정책마련이필요하며, 삼출성피부병변이있는수술진은배양검사를실시하고적절한치료후감염증상이없어질때까지근무를제한하고있다. 하지만, 보균상태의수술진이라도역학적으로병원환경에서균전파와무관하다면근무를제한하지않는다. 수술실에대한권고사항으로서수술실안은양압을유지하고, 실내공기는시간당 15번이상걸러지고최소외기와 3번이상환기되게하고있다. 공기는천장에서유입되어바닥으로나가게하나감염예방을위한자외선조사는필요없다고하고있다. 수술실문은항상닫혀져있어야하며인공장치삽입수술시 HEPA filter 로공기를여과하며수술실은꼭필요한인원으로제한한다. 수술중장비나환경표면에오염이발생시다음수술전소독제로소독한다. 오염수술이끝난뒤수술실을폐쇄하거나특수소독을할필요는없으며수술실환경배양은역학조사필요시에만실시하도록하고있다. 2) 수술시예방항생제사용항생제가나온이후에도수술후감염을예방하기위한항생제의조기사용은시행되지않았다. 예방항생제의필요성은첫째, 표준화된무균술을이용해도황색포도알균이수술시야에서정기적으로동정될수있음이증명되었고, 둘째무균술도입이수술부위의세균오염을줄일수는있으나제거하지는못한다는사실때문에무균술이외에예방항생제가도입되게되었다. 하지만예방항생제는환자의정상세균총에는가능한적은영향을주는약이면서지역사회의항생제내성정도를고려해서선택해야만한다. 지난 20년간수술에서의예방항생제효능은분명히정립되어있다 [20,21]. 조직내항생제가환자의면역방어기전을확대시켜상처로들어올수있는세균을없애는데도움을준다는이론이다. 대장수술에서의경구항생제는그기전이다른데, 수술시정상장내세균내에있는잠재적병원균을감소시키는것이그목적이다. 예방적항생제사용의 4 가지원칙은첫째, 위나장으로들어가는모든정규수술, 혈관내인공장치나인공관절삽입을요하는수술, 또한 SSI발생이환자상태를나빠지게하는수술의경우에예방항생제를쓴다. 둘째, 특별한수술과정에기대되는균에대한안 전하고비용효과적인살균력의항생제를사용한다. 셋째, 항생제의살균농도가피부절개시조직과혈청에존재하도록적절한시간에항생제를주입한다. 넷째, 수술내내즉, 상처봉합시까지조직과혈청에항생제치료농도가유지되도록한다. 수술내내적절한항생제농도가유지되도록하는것이중요한데, 이중두가지가장중요한것은적절한농도의적합한항생제를사용하고적당한시간에항생제를주는것이다 [21-23]. 현재의권고는피부절개 1시간이내에항생제투여를시작하도록하고있으며더욱세분화된연구에서는피부절개 1시간-30분전에투여한것이가장효과적이었다 [21,24,25]. 위장관을침범하는수술과같은청결-오염수술시에는예방항생제가필요하다. 또한청결수술중혈관내인공장치나인공관절수술혹은수술부위감염이심각한위험을가져올수술 ( 심부수술부위감염, 심장수술, 혈관수술, 대부분의신경외과수술 ) 등은예방항생제를투여한다. 오염수술에서는이미감염을치료하기위한상태의항생제가투여되므로치료개념의항생제가된다 [22]. 수술이길어지면예방항생제가수술도중재투여되어야하는데, cefazolin 의경우 3-4시간지속되면재투여한다. 1,548명의 400분이상지속되는심장수술환자를대상으로한후향적연구에서 cefazolin을재투여하지않은군의 SSI발생이유의하게낮았다는연구가이를뒷받침하고있다 [26]. 수술시간이긴대장수술에서 cefotetan을투여한다면 6시간이넘지않는다면수술직전일회투여로충분하다. 하지만, 수술중 1,500 cc이상의실혈이있을경우투여한항생제의반감기에상관없이재투여한다. 예방항생제사용기간에대한연구는이전의많은연구들에서수술후예방항생제를단기간사용하는군과장기간사용한군을비교하였는데, 단기간사용군이감염률이더증가하지않았고, 장기사용시의비용, 이상반응등을비교하여대개의경우수술후예방적항생제의추가투여는불필요하며 24시간이내로투여할것을권고하고있다 [27,28]. 최근 methicillin-resistant S. aureus (MRSA) 가증가하면서예방항생제로 vancomycin 을사용하는경우가늘어나고있으며미국의경우 SSI중 MRSA에의한경우가증가한것으로보고하나 vancomycin 을예방항생제로일률적으로쓰는것에는반대하고있다. cefazolin으로쓸때보다세균집락이훨씬늘어나는것이알려지고있고, vancomycin사용이늘면 Vancomycin-
Surgical Site Infection 163 resistant enterococcus (VRE) 나 Vancomycin-resistant S. aureus (VRSA) 가집락균으로늘어날수있다는우려가있다. 그러므로 vancomycin은 β-lactam 항생제에알레르기가있는환자이거나 MRSA나 methicillin-resistant S. epidermidis 가고빈도로나오는병원에서신중히고려하여사용해야한다. 3) 수술부위감염감시 (Surgical Site Infection Surveillance) 수술부위감염감시를하고그감시결과를외과의에게피드백하면 SSI를 35% 까지감소시킬수있다는연구결과가있다 [29,30]. 감시는직접적인방법과간접적인방법으로나누는데, 외과의사, 감시간호사, 감염관리인력에의해수술부위를직접관찰하는방법과감염관리자가검사결과, 환자의무기록을통해조사하고외과의와토론해서간접적으로조사하는방법이있다. 직접관찰이그예민도는떨어지나 SSI를알아내는데가장정확하다. 하지만, 간접법에의한감시가직접감시에비해시간이절약되고감시감염관리인력에의해쉽게수행될수있고신뢰도 ( 예민도 84-89%) 와특이도 (99.8%) 면에서직접법과비교할만하다 [31,32]. SSI 사례를찾는데적절한방문횟수는알려져있지않으나퇴원시까지매일혹은주 3회까지다양하며입원기간이짧아정확한 SSI율을알기어려운경우에는퇴원후추적조사가필요하다. 의미있는 SSI율을알기위해위험요인에따라분류하는것이필요하므로미국 NHSN에서는조사대상환자의수술일자, 수술종류, 수술집도의이름, 나이및성별, 수술시간, 창상분류, 전신마취사용, ASA class, 응급, 외상, 수술가짓수, 내시경수술여부및퇴원날짜등을기록하도록하는데이것은대개수술실기록을받아서알수있다. SSI율을위험도에따라분류하는 NHSN risk index는수술당일그환자가가지고있는위험인자수에따라환자를나누어환자기저질환의중증도를보이는 ASA class를기준으로 3점이상이면 1점, 수술시간이특정전체수술의 75퍼센타일보다긴경우 1점, 수술창상이오염된경우 1점, 내시경수술시 -1점으로이것을합한수치로표시한다. NHSN risk index는 0-3점으로표시한다 [33]. 하지만, 수술마다특별한위험인자들이 NHSN risk index보다더정확할수있는데심장수술환자들은수술마다위험지표가모두같기때문에비만, 당뇨등이더중요한위험인자가되고제왕절개후 SSI는양막파열후진통기간이예측인자로사용된다. 국내 에서본격적인수술부위감염감시는 2006년에시작되었는데 [34] 인공관절술, 위절제술을대상으로시작하였고, 최근까지산부인과, 신경외과, 대장외과등으로그감시대상수술을확대하여 [5,35] 국내수술부위감염감시를진행하고있으며점차적인감염율의감소를기대하고있다. 4) 아직해결되지않은이슈 (1) 수술전의목욕 chlorhexidine gluconate, povidone-iodine, triclocarban 비누등의소독제로목욕을하면피부상재균의수를감소시킬수있으나 [36] 아직전향적인이중맹검비교연구에서감염률이낮아지는것을증명하지는못했다 [37]. 이것은소독제사용법과관련있을것으로추정하는데이에관한연구가더필요하다. (2) S. aureus 보균자의탈집락법 S. aureus 비강보균자가비보균자에비해 SSI 발생위험이더높다고하는연구들이있다. mupirocin을수술전보균자를선택적으로미리비강내투여하여탈집락시킨뒤 S. aureus감염으로인한감염률이줄었는지를보았는데대조군에비해차이가없었다. 심장개흉술에서의 mupirocin 효과를본연구에서는비강점막에 mupirocin치료를하고 chlorhexidine목욕을시킨군과대조군사이에전체 SSI 의수는차이를나타내지않았으나심부수술부위감염은연구군에서의미있게감소하였다 (1.9% vs 5.2%, P=.002) [38]. 결론적으로아직 mupirocin으로 S. aureus를수술전탈집락시키는것이 SSI를줄일수있는것에대한연구결과는일치하지않는다. 향후 SSI자체가적기때문에대상수를크게한대규모연구, 또한당뇨등의특정고위험환자등을대상으로전향적연구가필요하겠다 [39]. (3) 수술시의산소보충 6개의무작위연구가수술시높은흡기산소분율의유용성을조사하였는데, 4개연구에서는수술하는동안과수술후 80% FiO 2 를준감염률의감소를보여주었으나나머지는그렇지못하였고, 최근이전연구들을포함한 5개연구의메타분석에서방법상의차이가없었지만흡기시의고농도산소는 SSI위험을감소시키는것을보여주었다 [40-44]. 따라서
164 Hanyang Medical Reviews Vol. 31, No. 3, 2011 산소보충은대장-직장수술과복강수술등에서는 SSI를줄여주는것으로보이나더많은연구가필요하다. 6. 치료감염으로인한괴사조직의제거를위해피부봉합부분을외과적으로여는것이수술부위감염치료의기본이되며, 항생제는수술적제거의중요한보조치료이다. 표피절개수술부위감염은조직제거없이경구용항생제로치료될수있다. 열, 빈맥이있는심부나기관 / 강수술부위감염이의심되는환자는봉합부위를열고항생제를같이쓴다. 항생제의선택과치료기간은감염부위, 감염의깊이, 수술적제거의적절성, 항생제내성등으로결정한다. 인공관절감염은대개수술적제거가필요하고장기간항생제치료를요한다. 인공관절감염의수술적처치는인공삽입물을그대로남기고수술을하는경우, 1, 2단계교환해서재삽입하는경우, 절단후인공삽입술, 그리고절단등이있다. 전통적으로는 2단계의교환수술이감염된삽입물의완치를위해사용되는표준치료가되어왔다. 즉, 조직제거와감염된삽입물을제거한뒤장기간 ( 대개정주로 6-8 주 ) 항생제를사용하고나서새로운인공관절을재삽입한다. 감염된인공삽입물의성공적인보존을알수있는것은다음의조건들을충족할때인데, 인공관절감염의증상과증후가삽입 3주이내에발생한경우, 삽입물이안정적이고기능에문제가없는경우, 환자가적절한항생제로치료받은경우등은인공삽입물을그대로보존하고치료해볼수있다. 결론수술부위감염은진료비의상승, 환자의재원기간을연장시키며때로는사망에까지이르게할수있다. 적절한예방항생제사용과권고하는예방지침을지키도록하는것이수술부위감염을줄일수있다. 수술부위감염의진단은인공삽입물이있는수술시는어려우며대개효과적인항생제와철저한수술적제거를같이하는것이수술부위감염의치료를효과적으로하는방법이되겠다. 수술부위감염은발생시치료뿐만아니라더많은문제를가져오므로그예방이무엇보다중요하다고할수있다. References 1. Cruse P. Wound infection surveillance. Rev Infect Dis 1981;3:734-7. 2. Anderson DJ, Kirkland KB, Kaye KS, Thacker PA, 2nd, Kanafani ZA, Auten G, et al. Underresourced hospital infection control and prevention programs: penny wise, pound foolish? Infect Control Hosp Epidemiol 2007;28:767-73. 3. Song J, Kim S, Kim KM, Choi SJ, Oh HS, Park ES, et al. Prospective estimation of extra health care costs and hospitalization due to nosocomial infections in Korean Hospitals. Korean J Nosocomial Infect Control 1999;4:157-65. 4. Zimmerli W, Trampuz A, Ochsner PE. Prosthetic-joint infections. N Engl J Med 2004;351:1645-54. 5. Kim YK, Kim HY, Kim ES, Kim HB, Uh Y, Jung SY, et al. The Korean surgical site infection surveillance system report, 2009. Korean J Nosocomial Infect Control 2010;15:1-13. 6. Horan TC, Gaynes RP, Martone WJ, Jarvis WR, Emori TG. CDC definitions of nosocomial surgical site infections, 1992: a modification of CDC definitions of surgical wound infections. Infect Control Hosp Epidemiol 1992;13:606-8. 7. Trampuz A, Piper KE, Jacobson MJ, Hanssen AD, Unni KK, Osmon DR, et al. Sonication of removed hip and knee prostheses for diagnosis of infection. N Engl J Med 2007;357:654-63. 8. Krizek TJ, Robson MC. Evolution of quantitative bacteriology in wound management. Am J Surg 1975;130: 579-84. 9. James RC, Macleod CJ. Induction of staphylococcal infections in mice with small inocula introduced on sutures. Br J Exp Pathol 1961;42:266-77. 10. Switalski LM, Patti JM, Butcher W, Gristina AG, Speziale P, Hook M. A collagen receptor on Staphylococcus aureus strains isolated from patients with septic arthritis mediates adhesion to cartilage. Mol Microbiol 1993;7:99-107. 11. Liu Y, Ames B, Gorovits E, Prater BD, Syribeys P, Ver-
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