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1 대한내과학회지 : 제 81 권제 6 호 2011 제1형신경섬유종증환자에서신경내분비종양과위장관기질종양 2예 전남대학교의과대학 1 내과학교실, 2 병리학교실 최원영 1 홍승덕 1 김하나 1 최유덕 2 황준일 1 심현정 1 배우균 1 Two Cases of Neuroendocrine Carcinoma and GIST in a Patient with Neurofibromatosis Type 1 Wonyoung Choi 1, Seung-Dok Hong 1, Ha-Na Kim 1, Yoo Duk Choi 2, Jun Eul Hwang 1, Hyun Jeong Shim 1, and Woo Kyun Bae 1 Departments of 1 Internal Medicine and 2 Pathology, Chonnam National University Medical School, Gwangju, Korea Patients with neurofibromatosis type 1 (NF1) are at increased risk of developing tumors throughout the gastrointestinal tract, including neuromas, gastrointestinal stromal tumors (GISTs), and periampullary somatostatin-rich carcinoids. The simultaneous occurrence of a GIST and a well-differentiated neuroendocrine carcinoma in a patient with NF1 is very rare. Here, we report two cases of the coexistence of a low-risk GIST in the jejunum with a well-differentiated neuroendocrine carcinoma in the duodenum in patients with NF1. These cases strengthen the known association of GIST with neuroendocrine carcinoma in patients with NF1. (Korean J Med 2011;81: ) Keywords: Neurofibromatosis type 1; Gastrointestinal stromal tumor; Neuroendocrine carcinoma 서론제1형신경섬유종증 (neurofibromatosis) 은유전성전신질환으로골조직, 연부조직, 신경계, 피부등에다양한임상증상을보이는데, 담갈색반점 (café-au-lait spots), 겨드랑이나사타구니의주근깨, 리쉬결절 (lisch nodules) 등이나타나는것을특징으로하며발생빈도는약 3,000명당한명정도로알려져있다 [1,2]. 제1형신경섬유종증은드물게소화기계의 양성또는악성종양의발생과연관이있는것으로알려져있으며, 위장관기질종양 (gastrointestinal stromal tumor, GIST) 이 3-25% 에서발생하는것으로보고되고있으나 [3], 신경내분비종양과동시에발병되는경우는드문것으로알려져있다. 이에저자들은신경섬유종증환자에서위장관기질종양과십이지장에신경내분비종양이함께발생한 2예를경험하였기에문헌고찰과함께보고하는바이다. Received: Revised: Accepted: Correspondence to Woo Kyun Bae, M.D., Ph.D. Department of Internal Medicine, Chonnam National University Hwasun Hospital, 322 Seoyang-ro, Hwasun-eup, Hwasun , Korea Tel: , Fax: , drwookyun@jnu.ac.kr

2 - Wonyoung Choi, et al. 2 cases of NET and GIST with NF1 - 증례증례 1 환자 : 이〇〇, 남자, 55세주소 : 위내시경검사상우연히발견된위의신생물현병력 : 건강검진목적으로시행한위내시경검사상에서위의신생물이관찰되어내시경점막하절제술을위해입원하였다. 과거력 : 20년전진단받은신경섬유종증이외의특이적인과거력은없었다. 가족력 : 환자의어머니와남자형제 2명에서신경섬유종증이있었으며여자형제에서는발병하지않았다. 이학적소견 : 내원시혈압은 120/80 mmhg, 맥박수 76회, 호흡수 20회 / 분, 체온 36.0 였으며의식은명료하였다. 복부진찰상압통이나반발압통은없었으며간비대도촉지되지않았다. 이마, 앞가슴, 배부, 복부및사지말단부등전신에여러크기의신경섬유결절과담갈색반점및주근깨 (freckles) 가관찰되었으나압통은없었다 (Fig. 1). 검사실소견 : 내원시백혈구수 5,300/mm 3 ( 분엽핵호중구 58.1%, 림프구 30.7%), 혈색소 14.8 g/dl, 혈소판 213,300/mm 3 이었다. 생화학검사상혈액요소질소 13.0 mg/dl, 크레아티닌 0.7 mg/dl, 혈청나트륨 136 meq/l, 칼륨 3.7 meq/l, 총단백 7.3 g/dl, 알부민 4.2 g/dl, AST 25 U/L, ALT 27 U/L, 총빌리루빈 0.54 mg/dl이었고암배아항원 (CEA) 은 2.87 ng/ml, 알파태아단백질 (αfp) 2.07 IU/mL 이었다. 내시경소견 : 식도위십이지장내시경에서위의대만부에약 20 mm 크기의납작하게융기된병변이관찰되었고, 십이지장의유두상부에서상층부의미란성병변을동반한융기성종물이관찰되었다. 방사선소견 : 복부컴퓨터단층촬영상십이지장의둘째부분 (duodenum 2nd portion) 에약 2 cm 크기의조영증강되는결절이관찰되었고, 위의날문방 (pyloric antrum) 에도 1 cm 크기의조영증강되는결절이관찰되었다. 치료 : 방사선소견상팽대부주위암종의가능성이있을것으로판단되어유문보존췌십이지장절제술 (pylorus- preserving pancreaticoduodenectomy, PPPD) 을시행하였다. 수술소견상팽대부에약 3 3 cm 크기의단단한종물이관찰되었고소장에도다발성결절들이관찰되었다 (Fig. 2). 조직학적검사 : 수술을통해절제된십이지장, 췌장일부및담낭에대해조직검사시행하였으며병리학적소견상팽대부주위의종물은고분화신경내분비암종 (well differentiated neuroendocrine carcinoma) 으로진단되었다. 조직학적인등급은 Grade 1이었으며병리적인병기는 pt4n1이었다. 절제부변연의침윤이나림프혈관성침윤, 신경주위침범모두관찰되지않았다. 면역조직화학적염색상 cytokeratin, synapto- Figure 1. There were numerous subcutaneous neurofibromas and multiple freckles on the trunk. Figure 2. Cut section of the specimen. (A) Well defined larger nodule, measuring 2.5 cm in greatest diameter, showed a homogenous cut surface, and probably originated from the pancreas. (B) Smaller nodule, measuring 0.6 cm in greatest diameter, was presented in a form of submucosal mass

3 - 대한내과학회지 : 제 81 권제 6 호통권제 616 호 A B Figure 3. (A) The smaller nodule was the spindle cell type of gastrointestinal stromal tumor (GIST) (H&E, 20). The tumor cells showed an immunoreactivity for C-kit (inset). (B) The larger nodule was a well differentiated neuroendocrine tumor, originated from the pancreas (H&E, 20). Tumor cells of the larger nodule showed an immunoreactivity for CD56 (inset). physin 과 CD56 에양성이었으며 chromogranin, gastrin, somatostatin, insulin, glucagon에는음성이었고 Ki-67 에는 2% 정도만양성이었다. 절제된소장에서관찰된용종에서도조직검사를시행하였으며저위험도위장관기질종양으로판명되었다 (Fig. 3). 경과 : 수술시행 2달후복부컴퓨터단층촬영을하였고, 재발이나전이소견은관찰되지않았다. 증례 2 환자 : 장〇〇, 여자, 36세주소 : 상복부통증현병력 : 식사후발생하는상복부통증으로외부병원에서시행한식도위십이지장경에서십이지장팽대부의종물이의심되는소견을발견하여복부컴퓨터단층촬영을시행하였고, 십이지장에약 2.5 cm 크기의종양과함께다발성림프절종대소견이관찰되어내원하였다. 과거력 : 신경섬유종증외특이적인과거력은없었다가족력 : 환자의아버지및남동생과여동생은신경섬유종증이있었으나다른형제들에서는나타나지않았으며, 자녀중큰딸에서신경섬유종증이있었다. 사회력 : 음주및흡연력은없었다. 이학적소견 : 내원시혈압은 120/80 mmhg, 맥박수 88회, 호흡수 20회 / 분, 체온 36.0 였으며의식은명료하였다. 복부진찰상압통이나반발압통은없었으며간비대도촉지되지 않았다. 복부, 배부, 상지등에여러크기의신경섬유결절과담갈색반점이관찰되었다. 검사실소견 : 내원시백혈구수 7,300/mm 3 ( 분엽핵호중구 76.8%, 림프구 13.9%), 혈색소 12.1 g/dl, 혈소판 231,000/mm 3 이었다. 생화학검사상혈액요소질소 9.1 mg/dl, 크레아티닌 0.6 mg/dl, 혈청나트륨 142 meq/l, 칼륨 3.6 meq/l, 총단백질 7.8 g/dl, 알부민 5.1 g/dl, AST 18 U/L, ALT 26 U/L, 총빌리루빈 0.9 mg/dl 이었고암배아항원 (CEA) 은 < ng/ml, CA 19-9는 2.19 U/mL이었다. 방사선소견 : 췌장자기공명영상에서십이지장의둘째부분에경계가좋은 1.4 cm 크기의종물이관찰되었고, T1 영상에서낮은신호강도를 T2 영상에서는보통의신호강도를보였으며동맥기 (arterial phase) 에서주변부가조영증강되고지연기 (delayed phase) 에서는전반적으로조영증강되었다. 이외에도십이지장- 공장연결부에약 cm 크기의경계가좋은종물이관찰되었으며, T1 영상에서낮은신호강도를보이고 T2 영상에서는높은신호강도를보였다. 조영증강영상에서는전반적으로조영증강되는양상이관찰되었고, 복강내에는 1.2 cm 이하크기의림프절이여러개에서관찰되었다. 치료 : 십이지장둘째부분의종물에대해위유문보존췌십이지장절제술을시행하였다. 수술소견상십이지장둘째부분에 1.5 cm 크기의종물이관찰되었고, 트라이츠인대바로아래에있는공장에서점막하종양이촉지되었으며이와

4 - 최원영외 6 인. 신경섬유종증환자에서다발성종양 - 인접한장간막에림프절종대가촉지되었다 (Fig. 4). 조직학적검사 : 수술을통해절제된십이지장, 췌장, 담낭에대해시행한병리검사소견상십이지장의종양은고분화신경내분비암종으로진단되었다. 절제부변연은종양세포의침윤이관찰되지않았으나총 9개의림프절에서침윤이발견되었다. 면역조직화학염색상 CD34, synaptophysin, CD56 에양성이었고, chromogranin, gastrin, somatostatin, insulin, glucagon에는음성이었으며 Ki-67 은 1% 미만이었다. 공장에 Figure 4. Two nodules were presented. (A, B) Two nodules showed a homogenous cut surface and attached each other. (B) One nodule showed a focal hemorrhage. 서발견된종양은위장관기질종양으로판명되었다 (Fig. 5). 경과 : 수술 3개월후시행한복부전산화단층촬영에서 1 cm 크기의복강내림프절종대가관찰되었으나추적관찰에서는림프절크기의변화가보이지않아현재외래추적관찰중이다. 고찰제1형신경섬유종증은상염색체우성유전질환으로, 염색체 17번의장완에위치한 NF-1 유전자의변이로인해발생하지만약절반정도에서는산발적돌연변이로발생하기도한다 [4]. NF-1 유전자는 neurofibromin 단백질을만들어내며, 이는 RAS 신호전달경로를억제함으로써종양형성을억제하는역할을한다. 그러나 NF-1 유전자의변이는 neurofibromin 의감소를초래하고이에따라 Ras에의한신호전달경로가활성화되어세포성장이촉진되는것으로알려져있다 [5]. 신경섬유종증은종양의발생과연관이있으며, 연구에따르면제1형신경섬유종증환자에서악성종양이발생할확률이일반사람들에비해 2.7배정도높은것으로조사되었다 [6]. 제1형신경섬유종증환자에서는신경아교종 (glioma), 뇌실막종 (ependymoma), 림프종 (lymphoma), 골수성백혈병 (myeloid leukemia), 빌름스종양 (Wilms tumor), 크롬친화세포종 (pheochromocytoma), 악성말초신경초종 (malignant peripheral nerve A B Figure 5. (A) The one nodule was the spindle type of gastrointestinal stromal tumor (GIST) (H&E, 20). The tumor cells showed an immunoreactivity for C-kit (inset). (B) The other nodule was a well differentiated neuroendocrine tumor, probably originated from the pancreas. Tumor cells of the neuroendocrine tumor arranged in a tubular or trabecular pattern. Nuclear atypism and pleomorphism were not detected (H&E, 40). Tumor cells of the larger nodule showed an immunoreactivity for CD56 (inset)

5 - The Korean Journal of Medicine: Vol. 81, No. 6, sheath tumor, MPNST), 위장관기질종양, 그리고신경내분비종양등이발생하는것으로알려져있다 [3]. 위장관에서발생하는신경내분비종양은장크롬친화성세포 (enterochromaffin cell) 에서기원하는데, 가스트린 (gastrin), 소마토스타틴 (somatostatin) 등의호르몬단백질을분비하는경우가많으며실제이런영향으로증상이유발되는지여부에따라기능성과비기능성종양으로구분할수있다. 제1형신경섬유종증환자에서는신경내분비종양의유병률이일반인구에비해높은것으로알려져있으며, 종양세포에서호르몬단백질을분비하는경우가종종있지만실제로설사나안면홍조같은연관증상을유발하는경우는드물다 [3]. 발생장소는일반적으로췌장이가장흔하지만신경섬유종증환자에서는십이지장의둘째부분과파터팽대 (ampulla of Vater) 에더흔하게발생하는것으로알려져있다 [7]. 한연구에따르면제1형신경섬유종증환자에서팽대부주위또는십이지장에서종양이발견된경우에서 47% 는신경내분비종양이었다고한다 [1]. 본증례의경우도일반적인경우와달리파터팽대부와십이지장둘째부분에서신경내분비암종이발생하였다. 기존문헌에서는단지 8% 만이무증상이었으나본증례중한경우에서는크기가작고비기능성종양으로임상증상의발현은없었고, 나머지한경우에서는비특이적인위장관증상이나타났다. 이렇듯무증상의신경섬유종증환자에서도십이지장의종양에대한내시경검사가주기적으로필요할것으로생각된다. 위장관기질종양은카할간질세포 (interstitial cell of Cajal, ICC) 에서기원하며일반인구에서는발생률이연간 10만명당 1.5명정도로알려져있다. 제1형신경섬유종증은위장관기질종양의발생과도연관이있는것으로알려져있으며, 발생률이 3.9% 에서 25% 까지보고되기도한다 [3]. 일반적으로발생하는위장관기질종양은면역조직화학염색에서 KIT와 PDGFRA에양성으로보이는것이특징이지만신경섬유종증환자에서는음성을나타내며더이른나이에다발성으로발생한다는점에서차이를보인다. 산발적으로발생하는위장관기질종양에서 KIT와 PDGFRA의돌연변이는종양발생의중요한기전으로알려져있다. 하지만제1형신경섬유종증환자에서는다른기전이작용하는것으로생각되며 Ras에의한신호전달경로활성화와연관이있을것으로추정된다 [3,8]. 제1형신경섬유종증환자에서는약 20% 만이 c-kit 양성소견을보였으나본증례에서는두경우모두 c-kit 양성 소견을보였다. 그러나소장에다발적으로발생하여산발적인위장관기질종양과는다른임상양상을보였다. 신경내분비종양과위장관기질종양모두제1형신경섬유종증환자에서그발생빈도가일반인구에비해높은것으로알려져있지만이들이동시에발생하는경우는매우드물며전세계적으로도보고된증례들이 10건미만으로알려져있다. 대부분의경우소마토스타틴종 (somatostatinoma) 이위장관기질종양과발생하였고, 특히제1형신경섬유종증에서발생하는신경내분비종양의발생위치와조직형태, 위장관기질종양의임상소견과 c-kit 돌연변이가기존종양과상이하였다. 본증례의경우비기능성고분화신경내분비종양이위장관기질종양과함께발생하였고, 제1형신경섬유종증에서신경내분비세포와간엽조직기원의종양이함께발생한다는것은이들의생성과정에서공통적인기전이존재할수도있다는가정에이를수있어, 향후신경섬유종증환자에서신경내분비세포종과위장관기질종양의발병빈도, 생물학적인특성및효과적인치료법에대한연구가되어야할것이다 [9]. 요 제1형신경섬유종증환자에서신경내분비종양과위장관기질종양의발생률이일반인구에비해높다는것은잘알려져있지만이들이함께발병한경우는전세계적으로도보고된증례들이매우드물며국내에서는저자들이알기에는아직보고된바가없다. 이에저자등은제1형신경섬유종증환자에서비기능성고분화신경내분비종양과위장관기질종양이함께발생한 2예를경험하여문헌고찰과함께보고하는바이다. 중심단어 : 신경섬유종증 ; 신경내분비종양 ; 위장관기질종양 약 REFERENCES 1. Relles D, Baek J, Witkiewicz A, Yeo CJ. Periampullary and duodenal neoplasms in neurofibromatosis type 1: two cases and an updated 20-year review of the literature yielding 76 cases. J Gastrointest Surg 2010;14: Lammert M, Friedman JM, Kluwe L, Mautner VF. Prevalence of neurofibromatosis 1 in German children at elementary school enrollment. Arch Dermatol 2005;141:

6 - Wonyoung Choi, et al. 2 cases of NET and GIST with NF1-3. Basile U, Cavallaro G, Polistena A, et al. Gastrointestinal and retroperitoneal manifestations of type 1 neurofibromatosis. J Gastrointest Surg 2010;14: North K. Neurofibromatosis type 1: review of the first 200 patients in an Australian clinic. J Child Neurol 1993;8: Gottfried ON, Viskochil DH, Couldwell WT. Neurofibromatosis type 1 and tumorigenesis: molecular mechanisms and therapeutic implications. Neurosurg Focus 2010;28:E8. 6. Walker L, Thompson D, Easton D, et al. A prospective study of neurofibromatosis type 1 cancer incidence in the UK. Br J Cancer 2006;95: Hendi JM, Horton KM, Fishman EK. Somatostatinoma of the ampulla and appendical carcinoid in a patient with von Recklinghausen disease. J Comput Assist Tomogr 2005;29: Andersson J, Sihto H, Meis-Kindblom JM, Joensuu H, Nupponen N, Kindblom LG. NF1-associated gastrointestinal stromal tumors have unique clinical, phenotypic, and genotypic characteristics. Am J Surg Pathol 2005;29: Barahona-Garrido J, Aguirre-Gutiérrez R, Gutiérrez-Manjarrez JI, et al. Association of GIST and somatostatinoma in a patient with type-1 neurofibromatosis: is there a common pathway? Am J Gastroenterol 2009;104:

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